ARTICLE
Auteur(s) :, Gilles Houvenaeghel1, Marc
Martino1, Max Buttarelli1, Vincent
Moutardier1, Emmanuelle Charaffe Jaufret2,
Isabelle Rossi3, Carole Tarpin4, Agnès
Tallet4, Patrice Viens4, Jocelyne
Jacquemier2
1Départements de chirurgie,
2d’anatomopathologie,
3de médecine nucléaire,
4d’oncologie médicale,
5de radiothérapie, Institut Paoli-Calmettes, 232 bd
Sainte-Marguerite, 13006 Marseille Cedex 9
Depuis l’apparition du concept de premier relais ganglionnaire
sentinelle appliqué pour les cancers de la verge [1] puis pour les
mélanomes malins cutanés [2], l’utilisation de cette technique pour
les cancers du sein a été largement étudiée et appliquée aux
cancers de petite taille et sans atteinte ganglionnaire cliniques
[3, 4]. Les conférences de consensus ont recommandé une période
d’apprentissage d’au moins 30 cas avec atteinte ganglionnaire, avec
des taux d’identification et de faux négatifs respectivement de
plus de 90 % et de moins de 5 % [5], avant de pratiquer
cette technique sans réaliser de curage axillaire systématique. La
validité de ce procédé a pu être établie par de nombreuses études
monocentriques et multicentriques [6], ainsi que par une récente
étude randomisée monocentrique [7]. Son bénéfice peut se résumer
par une meilleure analyse anatomopathologique de quelques
ganglions, non réalisable sur l’ensemble des ganglions d’un curage
axillaire, et par une diminution significative des séquelles
secondaires au geste ganglionnaire en l’absence de curage axillaire
[8-15].Le but de cette étude a été d’évaluer la fiabilité de cette
technique sur de grosses tumeurs afin de se dispenser de curage
axillaire complémentaire systématique dans une population à
définir.
Matériel et méthodes
De mars 1999 à décembre 2003, 663 patientes ont été opérées d’un
cancer du sein en utilisant la technique du ganglion sentinelle à
l’institut Paoli-Calmettes.
L’identification et le prélèvement ganglionnaire sentinelle
étaient indiqués chez les patientes présentant un cancer du sein
établi sur une biopsie percutanée dans la majorité des cas, de
30 mm au plus et sans adénopathie axillaire palpable (T0, T1,
T2 ≤ 30 mm et N0), incluant les micro-invasions et les
carcinomes intracanalaires diffus [16, 17].
Les caractéristiques des patientes (âge, statut hormonal), de la
tumeur (localisation, stade TNM), de la chirurgie (initiale ou
après biopsie chirurgicale première, curage axillaire dans le même
temps que le ganglion sentinelle ou différé), des résultats
anatomopathologiques (type histologique, taille, grade, emboles,
récepteurs hormonaux, analyse des ganglions) ont été enregistrées
de manière prospective.
L’identification des ganglions sentinelles a été réalisée par
une méthode combinée associant l’injection du colorant, une
scintigraphie préopératoire après injection isotopique la veille de
l’intervention et une détection peropératoire à l’aide d’une sonde
gamma [16, 17].
Une analyse anatomopathologique extemporanée a été pratiquée
afin : 1) de confirmer le diagnostic de malignité, 2) de
préciser l’atteinte ou non du ou des ganglions sentinelles par
apposition et/ou grattage, 3) de préciser la taille approximative
de la tumeur.
Toutes les patientes présentant une métastase du ou des
ganglions sentinelles, une micrométastase ou une tumeur de
30 mm ou plus ont subi un curage axillaire complémentaire
systématique soit dans le même temps opératoire, soit de manière
différée après les résultats anatomopathologiques définitifs. Dans
les autres cas, le curage axillaire n’a pas été pratiqué.
L’analyse anatomopathologique du ou des ganglions sentinelles a
été pratiquée en précisant le nombre de ganglions sentinelles et,
pour chacun d’eux, l’intensité de coloration (de + à +++), et celle
de fixation isotopique, leur localisation, les résultats de
l’analyse extemporanée, des coupes sériées et de
l’immunohistochimie, en précisant le cas échéant la taille des
micrométastases. L’espacement des coupes était de 150 μm et le
nombre de coupes analysées était au minimum de six.
L’analyse anatomopathologique des ganglions du curage axillaire
a été réalisée selon une méthode standard après fixation par
hématoxyline et éosine.
Cette étude a été réalisée sur la population des tumeurs de
30 mm ou plus en anatomopathologie et ayant eu un curage
axillaire systématique.
Résultats
Parmi les 663 patientes étudiées, 116 (17,5 %) présentaient
une tumeur de taille au moins égale à 30 mm et ont subi un
curage axillaire complémentaire. Le taux d’identification du ou des
ganglions sentinelles a été de 94 % (109/116), un échec
d’identification pour ces grosses tumeurs ayant été observé sept
fois. Les caractéristiques des 109 patientes avec identification de
ganglion sentinelle sont rapportées dans le tableau 1( Tableau 1 ).
Parmi les 43 cas où le ou les ganglions sentinelles étaient
indemnes d’envahissement, le curage axillaire complémentaire était
indemne 39 fois (90,7 %). Un ganglion palpable par l’incision
chirurgicale, non sentinelle car non coloré et non fixant, prélevé
lors de la procédure, était envahi 4 fois (avec dans 2 de ces cas
un curage complémentaire indemne d’envahissement). Un faux négatif
du ganglion sentinelle a été observé une fois. Dans un cas, la
lymphoscintigraphie décelait un seul ganglion très peu fixant après
deux injections d’isotope, retrouvé en peropératoire non coloré et
très peu fixant : un curage axillaire a donc été réalisé en
considérant que la qualité de l’identification était insuffisante,
avec une atteinte de deux ganglions. Les caractéristiques de ces 6
cas sont précisées dans le tableau 2( Tableau
2 ).
Dans les 66 cas où le ou les ganglions sentinelles étaient
envahis, le curage complémentaire comportait une atteinte
ganglionnaire 26 fois (39,4 %).
Le taux de faux négatifs du ganglion sentinelle a donc été de
1,4 % (1/72), parmi les 72 cas avec une atteinte ganglionnaire
correspondant aux 66 cas d’atteinte du ganglion sentinelle et aux 6
cas détaillés dans le tableau 2.
Le curage axillaire complémentaire a été réalisé 66 fois dans le
même temps opératoire que le prélèvement ganglionnaire sentinelle
(60,5 %) et 43 fois dans un deuxième temps opératoire. Il
comportait une atteinte ganglionnaire 30 fois parmi les 72 cas avec
une atteinte ganglionnaire (41,7 %) : 5 fois parmi 24 cas
de micrométastases du ganglion sentinelle (20,8 %) et 25 fois
parmi les 48 cas de macrométastase du ganglion sentinelle (52
%).
La fiabilité de la biopsie extemporanée pour prédire une tumeur
de taille supérieure à 30 mm n’a été que de 33,7 %. La biopsie
extemporanée du ou des ganglions sentinelles a pu prédire une
atteinte ganglionnaire dans 52,3 % des cas (34/65 cas étudiés
en biopsie extemporanée), permettant de réaliser un curage
axillaire dans le même temps opératoire. Parmi les 31 cas de
ganglions sentinelles négatifs en biopsie extemporanée et envahis
en anatomopathologie, une micrométastase a été retrouvée 24 fois
(77,4 %). La valeur prédictive positive de la biopsie
extemporanée pour prédire l’atteinte du ganglion sentinelle en cas
de macrométastase a donc été de 82,9 % (34/41).
Une chimiothérapie adjuvante a été réalisée 93 fois, commencée
en moyenne 35 jours après le prélèvement ganglionnaire sentinelle
(médiane 34 jours, écart type 12, extrêmes 12–71), respectivement
32 jours en cas de curage axillaire réalisé dans le même temps
opératoire que le prélèvement ganglionnaire sentinelle (médiane 30,
ET 12, E 12–71) et 41 jours en cas de curage axillaire différé
(médiane 41, ET 9, E 22-65).
En l’absence de curage axillaire systématique pour les tumeurs
de taille inférieure ou égale à 50 mm, le curage axillaire aurait
pu être évité 29 fois parmi 109 cas (26,6 %) et parmi les 37
tumeurs sans atteinte ganglionnaire dans 78,4 % (les 8 autres
cas correspondaient à des tumeurs de taille supérieure à 50
mm).
Tableau 1 Caractéristiques des patientes
|
Moyenne
|
Médiane
|
Ecart-type
|
Extrêmes
|
|
Age
|
56,9
|
56
|
11
|
32–86
|
|
pT (mm)
|
51,25
|
41
|
24
|
30–170
|
|
Nombre de GS
|
2,1
|
2
|
1
|
1–5
|
|
Nombre total de ganglions
|
13
|
13
|
5
|
5–37
|
Tableau 2 Echecs de la procédure d’identification du
ganglion sentinelle : ganglion non sentinelle palpable envahi
(n° 1 à 4), faux négatif (n° 5), identification insuffisante (n°
6)
|
Cas
|
N° 1
|
N° 2
|
N° 3
|
N° 4
|
N° 5
|
N° 6a
|
|
Nb GS < 0
|
2
|
1
|
2
|
2
|
3
|
1
|
|
Nb non GS+
|
1
|
1
|
1
|
1
|
0
|
0
|
|
Curage Nb N+ / Nb N
|
7/12
|
0/16
|
11/23
|
0/6
|
1/11
|
2/12
|
|
pT infiltrant (mm)
|
45
|
35
|
44
|
70
|
50
|
30
|
|
Taille globale (mm)
|
100
|
35
|
46
|
155
|
50
|
30
|
|
Type tumeur
|
CCI
|
CCI
|
CCI
|
CCI
|
Mixte
|
CCI
|
|
Grade
|
3
|
1
|
2
|
2
|
2
|
1
|
|
Emboles
|
+
|
+
|
+
|
–
|
–
|
–
|
|
RO/RP
|
0/0
|
80/20
|
100/100
|
100/30
|
40/60
|
50/0
|
|
Ganglions (nb)
|
15
|
20
|
26
|
9
|
14
|
13
|
|
Moment du curage
|
I
|
I
|
I
|
II
|
II
|
I
|
aFaible intensité de fixation d’un ganglion après 2
injections d’isotope en scintigraphie préopératoire et en
peropératoire, non coloré en bleu. Cas considéré en échec ou
mauvaise identification : curage axillaire immédiat.
Discussion
La technique du ganglion sentinelle sans curage axillaire
systématique a progressivement été reconnue comme une alternative
au curage axillaire sur les données de nombreuses études
monocentriques et multicentriques [6] ayant abouti à des
conférences de consensus [5] et, plus récemment, sur les données
d’une étude randomisée monocentrique [7].
Les indications habituellement retenues reposent sur la taille
clinique et paraclinique des tumeurs du sein après un diagnostic de
malignité et sans adénopathie palpable. La taille des tumeurs est
égale ou supérieure à 20 ou 30 mm selon les équipes [5, 7, 18].
L’absence de bonne corrélation entre la taille clinique d’une
tumeur et la taille anatomopathologique est connue, en particulier
pour les cancers lobulaires infiltrants et les carcinomes
canalaires infiltrants à prédominance endocanalaire.
La validité de la technique pour les grosses tumeurs n’a pas été
clairement établie avec actuellement peu de données dans la
littérature [19-23]. Les grosses tumeurs après chimiothérapie
néoadjuvante sont actuellement en cours d’étude ou ont fait l’objet
d’études de faisabilité [24]. De plus, l’intérêt et le rapport
coût/bénéfice semblent se limiter aux tumeurs de petite taille et
éventuellement jusqu’à 45, voire 50 mm [25]. En effet, la fréquence
de l’envahissement ganglionnaire augmente avec la taille de la
tumeur, et avec d’autres facteurs indépendants (emboles, grade,
âge) [26-34]. Dans cette population de tumeurs de plus de 30 mm,
l’atteinte des ganglions non sentinelles en cas de micrométastase
du ou des ganglions sentinelles est plus fréquente (20,8 %)
que ce qui est habituellement observé (13 à 18 %) [6, 26]. Par
contre, en cas de macrométastase du ou des ganglions sentinelles,
un envahissement ganglionnaire est observé dans un cas sur deux,
comme pour l’ensemble des autres cas avec une tumeur de moins de 30
mm, même si certains retrouvent des taux sensiblement inférieurs
(39 %) [18]. Cela est superposable aux constatations de
Bedrosian et al. [23] avec un taux de 37,5 % (3/8, IC
95 % = 8,5–75,5 %) d’envahissement au curage
ganglionnaire en cas de micrométastase du (des) ganglions
sentinelles et de 95,5 % (21/22, IC 95 % = 77-100 %)
en cas de macrométastase du ou des ganglions sentinelles pour des
tumeurs de plus de 30 mm.
Certaines tumeurs de moins de 30 mm à l’examen clinique auront
une taille anatomopathologique supérieure à 30 mm (17,5 % dans
notre expérience). Nous avons donc retenu dans ces cas une
indication systématique de curage axillaire, même en l’absence
d’atteinte des ganglions sentinelles. Cependant, cette attitude
n’est pas univoque. Ce curage axillaire systématique nous a permis
d’évaluer la validité de la technique sur les tumeurs de plus de 30
mm en anatomopathologie, tout en instaurant un processus de
contrôle des résultats quand il n’est pas réalisé en l’absence
d’atteinte du ou des ganglions sentinelles pour les tumeurs de
moins de 30 mm en anatomopathologie.
Le nombre de cas sur lesquels cette évaluation a été réalisée
est conforme aux recommandations habituellement émises pour la
période d’apprentissage [5], c’est-à-dire un nombre supérieur à 30
cas avec atteinte ganglionnaire, permettant le calcul du taux de
faux négatifs. Les taux d’identification de 94 % et de faux
négatif de 1,4 % pour ces grosses tumeurs s’inscrivent dans
les recommandations des résultats d’apprentissage avant la pratique
du ganglion sentinelle sans curage systématique. Les résultats
rapportés par Bedrosian et al. [23] sont similaires avec des taux
de 97 % (34/35) d’identification et de 3 % (1/34) de faux négatifs
pour les 56 tumeurs de plus de 30 mm.
Les conséquences fonctionnelles du curage axillaire sont
connues, avec des variations de fréquence des symptômes observés en
fonction du type d’étude, des délais d’évaluation par rapport au
geste chirurgical et des critères retenus pour la quantification
des séquelles, en particulier du lymphœdème [27] : lymphœdème
(10 à 41 %), paresthésies (58 à 81 %), douleur et fatigabilité
(10 à 40 %), restriction de la mobilité du membre supérieur
(17 à 32 %) [35-38].
En l’absence de curage axillaire après prélèvement ganglionnaire
sentinelle, les taux de morbidité et les différents symptômes sont
très significativement plus faibles que si un curage a dû être
réalisé [8-15]. Cependant, la réalisation d’un curage axillaire
après prélèvement ganglionnaire sentinelle est fréquemment plus
difficile que celle d’un curage immédiat du fait de la réaction
inflammatoire cicatricielle liée au prélèvement des ganglions
sentinelles. Cependant, la morbidité de ces curages réalisés dans
un deuxième temps n’apparaît pas supérieure à celle des curages
réalisés de manière immédiate [27].
La réalisation d’une biopsie extemporanée du ou des ganglions
sentinelles reste intéressante, quand elle est possible (ganglions
de plus de 5 mm), afin de réduire le nombre de réinterventions pour
un curage axillaire différé, d’autant que la valeur prédictive
positive en cas de macrométastase est de 83 %. Les avantages
et inconvénients des deux techniques d’analyse extemporanée,
cytologique par apposition ou grattage et coupes à congélation,
sont connus et ont été synthétisés dans une revue récente de la
littérature [6]. Les résultats des deux méthodes sont comparables
avec des taux de fiabilité et de faux négatifs respectivement de 79
à 98 % et de 9 à 52 % pour les coupes à congélation, de
77 à 99 % et de 5 à 70 % pour les techniques cytologiques
[6]. La sensibilité de détection des micrométastases reste
toutefois faible [39]. Cela doit également permettre de raccourcir
les délais avant de débuter la chimiothérapie adjuvante, dans les
cas où une réintervention n’a pas été indiquée pour réaliser une
exérèse complémentaire mammaire du fait de marges non saines ou
insuffisantes, conduisant fréquemment dans cette situation à
pratiquer une mastectomie. Dans notre série, le délai moyen entre
le prélèvement ganglionnaire sentinelle et le début de la
chimiothérapie était de 32 jours, si un curage complémentaire était
effectué dans le même, temps et de 41 jours, si ce curage était
réalisé de façon secondaire. Les délais optimum ont pu être estimés
à 20 jours [40].
Conclusion
Les résultats satisfaisants obtenus dans cette population
permettent de suggérer raisonnablement de se dispenser de curage
axillaire pour des tumeurs qui mesurent jusqu’à 50 mm en
anatomopathologie et en l’absence d’atteinte des ganglions
sentinelles, quand la technique du ganglion sentinelle a été
indiquée pour une taille clinique de 30 mm au plus. Cela
permettrait d’éviter un curage axillaire « inutile » chez
un peu plus d’un quart des patientes ayant une tumeur de plus de 30
mm et chez près de 80 % de celles ayant une tumeur de plus de
30 mm et sans atteinte ganglionnaire. L’extension des indications à
des tumeurs cliniques de 30 à 40 mm peut également se discuter.
Il est cependant important de rappeler que la palpation du creux
axillaire par l’incision réalisée pour le prélèvement du ganglion
sentinelle doit être systématique et que tout ganglion palpable
induré et/ou augmenté de volume doit faire l’objet d’une exérèse
[6, 19]. En effet, il est reconnu qu’un blocage lymphatique par
envahissement massif peut être responsable de l’absence de
coloration et de fixation isotopique des premiers relais
ganglionnaires avec alors une identification d’autres ganglions. De
même, une fixation mauvaise ou de faible intensité doit amener à la
prudence, sachant que, dans ces cas, un envahissement ganglionnaire
est fréquent [16].
Néanmoins, pour ces grosses tumeurs, une période d’apprentissage
spécifique à ces tailles peut être proposée sinon recommandée et
des études complémentaires sont indispensables pour évaluer la
reproductibilité de ces résultats sur des effectifs plus larges
avant de se passer de curage axillaire en l’absence d’atteinte des
ganglions sentinelles.
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