ARTICLE
Le cancer du col de l'utérus occupe le quatrième rang des
cancers de la femme en France, après le cancer du sein, le cancer
colorectal et le cancer de l'endomètre [1]. Il est accessible au
dépistage par un test : le frottis cervico-vaginal, examen simple,
peu onéreux et d'une innocuité totale. L'efficacité
de ce test n'a pas été étudiée par des essais
randomisés. Elle semble prouvée par la chute des taux d'incidence
et de mortalité dans les zones géographiques où un
dépistage organisé existe par rapport à celles où
il n'existe pas.
Actuellement, en France, les données épidémiologiques
font état d'une baisse importante de l'incidence des cancers du
col de l'utérus qui est passée de 17,6/100 000 femmes en
1980 à 9,9/100 000 en 1995 (soit une diminution de - 44 % sur cette
période). Cependant, la réduction de la mortalité
observée sur la même période n'est que de 33 % [1].
Or, parallèlement à ces constatations, la fréquence
des diagnostics de formes de mauvais pronostic semble augmenter, ce qui
a fait évoquer une modification de l'évolution naturelle
des cancers du col actuellement observés.
La reconstitution du suivi gynécologique des patientes atteintes
de cette maladie devrait permettre de préciser si les cas actuels
de mauvais pronostic sont reliés à une insuffisance de dépistage
cytologique ou à une évolution naturelle plus rapide chez
des femmes qui ont bénéficié d'un dépistage.
Objectifs
Cette étude a été menée à partir
des dossiers des patientes traitées pour cancer infiltrant du col
de l'utérus entre 1988 et 1999 dans le service de gynécologie
oncologique de l'hôpital de la Conception à Marseille. Elle
se propose :
- de comparer les facteurs de pronostic des cancers traités actuellement
(1988-1999) à ceux des cancers traités antérieurement
dans le même service (les données étant disponibles
pour la période 1975-1980) ;
- d'évaluer si l'épidémiologie actuelle témoigne
de l'émergence de nouvelles formes évolutives de cancers
échappant au dépistage du fait d'une évolution rapide.
Résultats
La population de l'étude actuelle, tenant compte des critères
d'inclusion et d'exclusion définis ci-dessus, est composée
de 219 patientes traitées pour un cancer infiltrant du col de l'utérus
dans le service de gynécologie oncologique de l'hôpital de
la Conception à Marseille entre 1988 et 1999.
Âge et antécédents
L'âge moyen de la population est de 50,8 ans (extrêmes 20
à 84 ans). La courbe de répartition des âges laisse
apparaître les deux pics de fréquence connus, l'un autour
de 40 ans et l'autre autour de 69 ans.
Aucune différence significative de l'âge moyen n'est apparue
tout au long des 12 années d'observation.
Il faut signaler 2 patientes ayant eu un cancer du sein concomitant,
13 ayant développé un cancer sur col restant, et 8 pour
lesquelles le diagnostic de cancer a été porté en
cours de grossesse ou dans le post-partum immédiat.
Facteurs de gravité
Stades lors du diagnostic
La répartition selon le stade est détaillée dans
le tableau I. On observe
que 16 % des patientes présentent d'emblée un stade avancé
ou métastatique (stades III ou IV). Dans la série 2, ce
pourcentage n'était que de 5,8 % (p < 0,001).
Taille de la tumeur
Dans l'étude actuelle la proportion de cols hypertrophiques est
de 38 % (83/218) et elle concerne 28 % des stades proximaux (tableau
II). Il n'a pas été noté d'évolution significative
de la proportion de cols hypertrophiques au cours de la période
étudiée (1988-1999). La répartition des cols hypertrophiques
en hypertrophie moyenne et sévère est respectivement de
62,7 % et 37,3 %.
Dans le tableau III,
nous observons que les patientes atteintes d'un cancer avec col hypertrophique
sont plus jeunes que celles porteuses d'une tumeur de taille inférieure
ou égale à 4 cm (p < 0,015).
Dans la série 1, la proportion de cols hypertrophiques parmi
les cancers aux stades I et II proximaux était aussi de 28 %. La
différence d'âge observée se situait entre les femmes
porteuses d'une hypertrophie sévère (plus jeunes) et celles
porteuses d'une hypertrophie moyenne, cette différence n'a pas
été retrouvée dans l'étude actuelle.
Type histologique
La répartition des tumeurs selon leur type histologique est détaillée
dans le tableau IV.
On observe un taux d'adénocarcinomes de 17,4 %. Dans la série
1, le taux d'adénocarcinomes n'était que de 7,8 % (p = 0,0016).
Dans l'étude actuelle, 94,7 % des adénocarcinomes sont
diagnostiqués à un stade proximal (stades I et II proximaux)
contre 71,3 % pour les épidermoïdes. Les cancers hypertrophiques
représentent 38,6 % des cancers épidermoïdes et 26,3
% des adénocarcinomes. Cette différence n'apparaît
pas significative.
Envahissement ganglionnaire
Les stades I et II proximaux sans hypertrophie du col subissent un traitement
associant le plus souvent une curiethérapie axiale et une exérèse
chirurgicale. Dans quelques cas, l'évaluation ganglionnaire a eu
lieu en premier lors d'une cœlioscopie. Ces modalités thérapeutiques
n'affectent pas l'évaluation de l'envahissement ganglionnaire.
Afin de permettre les comparaisons qui suivent, les quelques cas traités
par radiothérapie première ont été exclus.
Ainsi, nous constatons que l'envahissement ganglionnaire des stades
I et II proximaux non hypertrophiques est plus important dans la série
actuelle (23,6 %) que dans la série 1 (10,8 %) (p = 0,006).
Antécédents de dépistage
cytologique
Facteurs de pronostic des cancers en fonction des antécédents
de frottis
Trois groupes de patientes ont été définis en fonction
de leurs antécédents de suivi gynécologique avec
réalisation de frottis : le groupe I (jamais de frottis) de 83
patientes (37,9 %), le groupe II (notion de frottis inconnue) de 47 patientes
(21,5 %) et le groupe III (frottis réalisé) de 89 patientes
(40,7 %). Sur la période des douze années d'étude,
il n'y a pas eu de variation significative du nombre de patientes n'ayant
jamais réalisé de frottis.
Le pourcentage de femmes n'ayant jamais eu de frottis croît progressivement
avec l'âge. Il représente 25% des femmes de 20 à 29
ans et 71,4 % des femmes de 80 à 89 ans. Parallèlement,
le pourcentage de femmes dont le suivi gynécologique est inconnu
est à peu près stable, quel que soit l'âge.
Les femmes ayant eu un ou plusieurs frottis sont plus jeunes que celles
pour lesquelles la notion de dépistage cytologique est inconnue,
elles-mêmes plus jeunes que les femmes qui n'ont jamais eu de frottis
(tableau V).
Les cancers diagnostiqués au stade I se trouvent par fréquence
décroissante du groupe III (67,4 %) au groupe II (61,7 %), puis
au groupe I (43,4 %) (p = 0,005).
Résultats cytologiques
Il s'agit des résultats des frottis des 89 patientes du groupe
III (tableau VI).
Dans ce groupe, l'ancienneté du frottis est variable, inférieure
ou égale à 12 mois dans 41 cas, entre 13 et 36 mois dans
30 cas et supérieure à 36 mois pour 18 cas. Il n'a pas été
mis en évidence de différence significative des facteurs
de pronostic (stade au moment du diagnostic, type histologique, taille
de la tumeur ou envahissement ganglionnaire) en fonction de l'ancienneté
du frottis. De même, l'âge des patientes ne diffère
pas de façon significative selon l'ancienneté du frottis
:
- 71 frottis étaient classés normaux ou avec modifications
cellulaires bénignes,
- 11 frottis présentaient une atypie cellulaire malpighienne
de signification indéterminée (Ascus),
- 5 frottis présentaient une lésion malpighienne intra-épithéliale
de bas grade,
- 2 patientes ont eu le diagnostic de cancer fait lors du frottis ;
la prise en charge de la maladie a été différée
du fait des patientes.
Si l'on ne tient pas compte de ces deux derniers cas particuliers, il
y a 16 patientes parmi 87 (18,4 %) dont l'avant-dernier frottis était
anormal. Or, 11 d'entre elles n'ont eu, à notre connaissance, aucune
exploration complémentaire de l'anomalie diagnostiquée.
Parmi les frottis normaux, 4 présentaient des placards de cellules
glandulaires hyperplasiques, les 4 patientes ont ensuite développé
un adénocarcinome.
Toujours dans le groupe III, 20 patientes avaient eu auparavant des
frottis avec anomalies (tableau
VII) :
- 10 avaient déjà eu un frottis Ascus,
- 6 patientes ont eu un antécédent de lésion malpighienne
intra-épithéliale de bas grade,
- 4 ont eu une conisation pour lésion malpighienne intra-épithéliale
de haut grade.
Qualité du prélèvement
Nous avons recherché les critères définis lors
de la conférence de consensus de Lille [5] et repris dans les recommandations
de l'Andem [4] au travers de ce qui était noté sur les comptes
rendus cytologiques. Parmi les 89 patientes du groupe III, 56 comptes
rendus ont pu être analysés (seuls la date et le résultat
du frottis ont été trouvés pour les 33 autres).
Deux prélèvements sur trois présentent au moins
un critère de non-qualité relatif à la présence
d'éléments inflammatoires ou infectieux, au contexte hémorragique
ou encore à la rareté des cellules. De plus, 19 prélèvements
(34 %) ne comportent pas de cellules endocervicales. Ces prélèvements
ne correspondent à des patientes ménopausées que
dans 58 % des cas. L'histologie des cancers qui se sont développés
dans les suites de ces frottis sans cellules endocervicales est de type
épidermoïde, sauf pour un cas où il s'agit d'un adénocarcinome.
En ce qui concerne les 42 frottis classés normaux ou avec anomalies
cellulaires bénignes, seuls 20 prélèvements (47,6
%) remplissent tous les critères de qualité, y compris la
présence de cellules glandulaires.
Qualité des comptes rendus
L'étude a été faite selon les mêmes référentiels.
Les recommandations sont largement suivies dans la rédaction
des comptes rendus, mais l'absence de cellules endocervicales n'est pas
signalée dans 47 % des cas où elle se produit.
Enfin la classification de Bethesda n'est utilisée que pour 19,6
% des comptes rendus.
Évolutivité
Afin de rechercher si les cancers traités actuellement présentent
une évolution particulière, nous avons retenu les critères
suivants :
- frottis normal datant de moins de 3 ans avant le diagnostic de cancer,
- qualité satisfaisante de ce frottis,
- absence d'antécédent d'atypie cellulaire aux frottis
antérieurs,
- suivi gynécologique connu et régulier avec un frottis
au moins tous les trois ans,
- absence de symptômes évocateurs de cancer,
- type histologique épidermoïde ou glandulaire (les autres
formes histologiques ayant une évolution propre).
Parmi les 71 patientes qui ont eu un frottis normal ou avec modifications
cellulaires bénignes, le compte rendu a pu être étudié
pour 42 d'entre elles. Ce frottis date de moins de 3 ans par rapport au
diagnostic de cancer dans 34 cas et dans 33 cas le type histologique correspond
aux critères retenus. L'examen de ces cas, au regard des critères
définis ci-dessus, permet de retenir 3 cas pour lesquels l'évolution
est susceptible d'avoir été rapide (tableau
VIII).
Le premier cas fait évoquer un faux négatif du frottis
de dépistage. Le deuxième cas correspond à un cancer
infiltrant localisé sur un polype qui n'était pas présent
à l'examen 3 mois auparavant et qui semble s'être effectivement
développé rapidement mais dont le pronostic favorable est
lié à la localisation limitée de la tumeur. Le troisième
cas semble bien avoir aussi eu une évolution rapide du fait de
la taille de la tumeur et de son devenir rapidement péjoratif.
D'autres cancers ont pu avoir une évolution rapide parmi les trois
groupes de patientes, mais aucun critère ne nous permet actuellement
de les identifier avec certitude.
Cas des femmes de plus de 65 ans
Dans notre série, cette tranche d'âge concerne 41 patientes.
Leurs caractéristiques au regard des facteurs de pronostic sont
à peu près les mêmes que celles de l'ensemble de notre
population, avec 17 % de stades III et IV, et 14,6 % d'adénocarcinomes.
On observe cependant un peu plus de cols hypertrophiques 22 % (0,05 >
p > 0,0025) dont 44 % sont des hypertrophies sévères.
Pour ce qui est des antécédents cytologiques, 59 % des
femmes de plus de 65 ans n'ont jamais eu de frottis contre 33 % des femmes
d'âge inférieur ou égal à 65 ans (p < 0,002).
Pour celles qui en ont eu un, les cellules endocervicales sont absentes
dans 70 % des comptes rendus.
Discussion
Limites de cette étude
L'étude porte sur les cas de cancers infiltrants du col de l'utérus
traités dans le service de gynécologie oncologique de l'hôpital
de la Conception à Marseille entre 1988 et 1999, certains résultats
peuvent être reliés à des biais de recrutement de
ce service.
La recherche des antécédents de frottis s'est avérée
difficile et ce, d'autant que nous avons pris le parti de ne pas interroger
directement les patientes afin de leur éviter toute contrainte
psychologique supplémentaire.
La période antérieure, qui a servi de comparaison pour
les facteurs de gravité, comportait un nombre plus élevé
de cas que la série actuelle.
Facteurs de gravité
L'évolution des facteurs de gravité des cancers traités
au cours des douze dernières années est marquée par
une progression des stades avancés lors du diagnostic de + 10,2
% (p < 0,001).
Les cancers aux stades proximaux non hypertrophiques, qui sont a
priori de meilleur pronostic, ont un envahissement ganglionnaire qui
a progressé de + 12,8 % (p = 0,001).
La fréquence des adénocarcinomes a doublé par rapport
à la série 2 (p = 0,001).
Cette progression est d'ailleurs retrouvée dans la littérature
[6, 7] sans que soit déterminé s'il s'agit d'une diminution
relative du nombre de cancers épidermoïdes ou d'une réelle
augmentation des adénocarcinomes. Le caractère péjoratif
de ces cancers est souvent mis sur le compte d'une radiorésistance
de ces formes histologiques [8, 9]. La proportion de cancers hypertrophiques,
notamment dans les stades I et II proximaux, est identique dans l'étude
actuelle et dans la série 1 [2].
Antécédents de dépistage
cytologiques
Dans notre étude, 37,9 % des patientes n'ont jamais bénéficié
d'un dépistage par frottis. Ce pourcentage est proche du taux de
femmes non dépistées de la population générale
[10]. On sait que le facteur de risque de cancer du col le plus important
est l'absence de frottis régulier [5]. Les patientes qui ont eu
un frottis dans les années précédant le cancer du
col ont eu un diagnostic fait à un stade plus précoce. Ces
éléments sont en faveur d'un effet bénéfique
du dépistage cytologique sur le pronostic des cancers infiltrants,
en plus de son effet sur la prévention.
Cependant, l'existence d'un frottis anormal, autre que celui qui a concouru
au diagnostic, dans 18,4 % des cas de notre série, ainsi que la
survenue de cancers infiltrants chez des patientes suivies par des frottis
de contrôles normaux dans les suites d'une lésion Ascus ou
d'une lésion de bas grade, posent le problème de la prise
en charge des frottis anormaux. Les recommandations actuelles en la matière
sont établies sur des présomptions scientifiques et laissent
le choix de la surveillance entre colposcopie ou frottis renouvelé
[11]. Dans les suites d'une conisation, les indications des recommandations
sont plus précises et plus invasives. Dans notre série,
la surveillance ne semble pas avoir été réalisée
de façon optimale pour tous les cas. Les recommandations ont, cependant,
été publiées postérieurement à la prise
en charge de la majorité de ces patientes.
L'absence de cellules endocervicales est relevée dans 34 % des
frottis étudiés. Elle ne peut être mise sur le compte
de modifications anatomiques liées au statut hormonal puisqu'il
ne s'agit pas exclusivement de femmes ménopausées. Elle
peut relever en partie d'un défaut de prélèvement
qui, lui-même, peut engendrer la méconnaissance de lésions
situées au niveau de la jonction pavimento-cylindrique.
L'analyse des frottis a permis de constater la description de placards
de cellules glandulaires hyperplasiques à sept reprises chez des
femmes ayant ensuite développé des adénocarcinomes.
On peut se demander, a posteriori, s'il ne s'agissait pas de formes
particulièrement bien différenciées d'adénocarcinome
in situ. Ce sujet est débattu actuellement [12, 13].
Concernant la qualité du compte rendu, les principales recommandations
de Bethesda [3] sont largement suivies dans l'énoncé des
résultats. Nous notons cependant l'absence de signalement du défaut
de prélèvement des cellules endocervicales dans 47 % des
cas où il s'est produit et l'utilisation de la classification de
Bethesda seulement dans 19,6 % des comptes rendus.
Les avis diffèrent sur la nécessité ou non d'inclure
les femmes de plus de 65 ans dans un programme de dépistage. Leur
exclusion repose sur la durée d'évolution des lésions
précancéreuses accessibles au dépistage. Elle ne
peut se concevoir que pour les femmes suivies antérieurement et
dont les résultats ont été jusqu'alors normaux [14,
15]. Le cancer du col de l'utérus présente cependant un
pic d'incidence autour de 70 ans alors que la participation des femmes
au dépistage décroît avec l'âge. Dans notre
série, ce pic d'incidence est retrouvé et 59 % des femmes
de cette tranche d'âge (> 65 ans) n'ont jamais eu de frottis.
L'identification de cancers du col à évolution rapide
reste difficile et ne fait pas l'objet d'un consensus. Certains définissent
ces cas comme étant ceux dont le frottis était normal dans
les 3 à 5 ans précédant le diagnostic, d'autres introduisent
la notion d'âge de la patiente, ou de durée de la vie sexuelle
avant le diagnostic, ou encore la survenue de dysplasie sévère
sans antécédent de dysplasie légère [16].
Enfin, les cas de cancers du col avec présence de papillomavirus
oncogènes seraient à développement plus rapide [17].
La seule notion de frottis « normal » dans les trois dernières
années avant le diagnostic nous semble insuffisante pour pouvoir
identifier les cancers d'évolution rapide. En effet, dans notre
série, 52,4 % des prélèvements de frottis classés
« normaux » étaient de qualité imparfaite. Il
faut donc tenir compte de la qualité de ce dernier frottis et du
passé gynécologique de la patiente.
Selon ces critères, seules 3 patientes dans l'étude actuelle
sont susceptibles d'avoir présenté un cancer d'évolution
rapide et, parmi ces cas, l'éventualité d'un frottis faux
négatif ne peut être écartée avec certitude.
Matériel et méthodes
Les données antérieures que nous possédons sur
le service ont servi de base de comparaison pour apprécier les
facteurs de pronostic des cancers du col actuels. Il s'agit de :
- 233 cancers aux stades I et II proximaux traités entre 1975
et 1980 (série 1). Les cancers hypertrophiques de cette série
concernent 66 cas (40 stades I et 26 stades II proximaux) et sont décrits
dans une thèse [2]. Cette série nous permettra de faire
des comparaisons avec les stades I et II proximaux de la série
actuelle en ce qui concerne la taille tumorale et l'envahissement ganglionnaire
;
- 246 cancers infiltrants, tous stades confondus (stades IB à IV),
traités entre 1977 et 1980 (série 2). Cette série
n'a pas fait l'objet d'une publication. Elle fournit des données
concernant la fréquence des stades au moment du diagnostic et le
type histologique des tumeurs. Cette série 2 comporte une partie
des cas de la série 1 (stades I et II proximaux).
Ont été incluses dans l'étude actuelle :
- les patientes traitées pour un cancer infiltrant du col de
l'utérus entre janvier 1988 et décembre 1999 (série
actuelle).
Il s'agit de cancers infiltrants de stades I B1 à IV, selon la
classification de la Fédération internationale de gynécologie
obstétrique (FIGO).
Concernant le stade II B de la classification qui coïncide avec
l'envahissement du paramètre, nous avons conservé la distinction
faite à cette époque entre l'atteinte proximale (appelée
II B1) et l'atteinte distale (II B2) qui reste cependant différente
de l'atteinte de la paroi pelvienne ou de l'appareil urinaire. Les stades
I et les stades II proximaux ainsi dénommés dans cette étude
correspondent aux stades I B1, I B2, II A et II B1 de la classification
telle que nous venons de la définir.
Tous les diagnostics ont été confirmés histologiquement.
Les protocoles d'exploration préthérapeutique comprennent
tous un examen sous anesthésie générale au cours
duquel est déterminée la taille tumorale, facteur de pronostic
classique. On distingue d'une part les cols tumoraux jusqu'à 4
cm, et, d'autre part, les cols dits hypertrophiques de plus de 4 cm. Ces
cols hypertrophiques sont eux-mêmes divisés en hypertrophie
moyenne de 41 à 60 mm et hypertrophie sévère au-delà
de 60 mm.
Tous les dossiers ont été analysés afin de relever
les antécédents des patientes, les caractéristiques
de chaque cancer, les modalités thérapeutiques et évolutives
et les résultats de frottis antérieurs au diagnostic.
En l'absence de frottis répertorié, des courriers ont
été adressés aux médecins généralistes,
aux gynécologues et aux cabinets d'anatomo-cyto-pathologie concernés.
La recherche des frottis a permis d'identifier trois groupes : le groupe
I des femmes n'ayant jamais effectué de frottis, le groupe II des
femmes dont l'antécédent de frottis est inconnu et le groupe
III des femmes ayant eu au moins un frottis avant le diagnostic de cancer.
Dans le groupe III et pour les comptes rendus qui ont été
retrouvés, les résultats des différents frottis ont
été reclassés en utilisant la classification de Bethesda
[3]. Les facteurs de qualité du prélèvement et du
compte rendu ont été analysés selon les recommandations
de l'Agence nationale pour le développement et l'évaluation
médicale 1994 (Andem) [4].
Enfin, des critères d'évolutivité de la maladie
ont été définis afin de rechercher un changement
épidémiologique.
Ont été exclus de cette étude :
- les dossiers des patientes traitées pour un cancer in situ
ou un cancer micro-invasif (stade 0 et stade IA de la FIGO),
- les patientes traitées hors service et ayant consulté
pour avis thérapeutique ainsi que les récidives de cancer
prises en charge au cours de la période étudiée,
- les frottis pathologiques ayant entraîné les investigations
amenant au diagnostic.
Les tests habituels de comparaison de moyennes et du Chi2 ont été
utilisés pour comparer les sous-groupes de patientes. Les données
ont été analysées sous SPSS V9.0. Pour tous les tests,
le seuil de significativité a été fixé à
5 %.
CONCLUSION
Cette étude analyse une série de 219 cancers infiltrants
du col de l'utérus traités de 1988 à 1999 dans un
service spécialisé de gynécologie oncologique. Nous
avons mis en évidence que les cancers diagnostiqués au cours
des 12 dernières années présentaient des facteurs
de pronostic plus sévères que ceux traités antérieurement
dans le même service (1975-1980). Il s'agit vraisemblablement de
la persistance de cancers du col graves chez les femmes ne participant
pas au dépistage cytologique, les formes de bon pronostic ayant
été en partie prévenues dans la population dépistée.
En effet, aucune modification de l'histoire naturelle du cancer du col
de l'utérus n'a été démontrée dans
la mesure où seuls 3 cas de cette série ont pu avoir une
évolution particulièrement rapide. La place du frottis de
dépistage dans l'organisation du système de soins ne peut
donc être remise en cause. D'autant que les cancers infiltrants
du col survenant chez les femmes ayant déjà eu un frottis
avec résultat non suspect (même depuis plus de 3 ans), ont
de meilleurs facteurs de pronostic que ceux survenant chez des patientes
n'ayant jamais bénéficié d'un dépistage cervical.
Cependant, dans notre série et pour certains cas, il peut être
évoqué un défaut de qualité des prélèvements
et des comptes rendus et, parfois, une prise en charge et un suivi inadéquats
pour des résultats de frottis comportant une anomalie.
L'amélioration des résultats obtenus en matière
d'incidence et de mortalité par cancer du col de l'utérus
doit être poursuivie par un effort de recrutement des femmes qui
ne bénéficient pas du dépistage. Parallèlement,
il importe de soutenir le développement des systèmes d'assurance
qualité en ce qui concerne les prélèvements et les
comptes rendus d'anatomo-cyto-pathologie. Enfin, il est nécessaire
que la prise en charge des frottis anormaux soit codifiée et organisée
de façon précise, et ce, notamment pour les populations
sous-médicalisées qu'on amènera au dépistage.
Article reçu le 14 mars 2001, accepté le 19 novembre 2001.
REFERENCES
1. Ménégoz F, Chérié-Chaline L. Cancer
du col utérin. In : Le cancer en France, incidence et mortalité,
situation en 1995, évolution entre 1975 et 1995.
Réseau Francim La documentation Française. Paris
1995 ; 82-7.
2. Franquebalme JP. Les cancers du col utérin avec hypertrophie
cervicale aux stades I et II proximaux. Thèse pour le Doctorat
en Médecine, Marseille 1984.
3. National Cancer Institute Workshop The 1988 Bethesda System
for Reporting Cervical/Vaginal Cytological Diagnoses. Jama 1989
; 262 : 931-4.
4. Agence nationale pour le développement de l'évaluation
médicale. Pratique des frottis cervicaux pour le dépistage
du cancer du col. Recommandations et Références Médicales
1995 ; 2 : 9-24.
5. Conférence de consensus Le dépistage du cancer
du col utérin. J Gynecol Obstet Biol Reprod 1990 ; 19 :
1-6.
6. Ishikawa H, Nakanishi T, Inoue T, Kuzuya K. Pronostic factors
of adenocarcinoma of the uterine cervix. Gynecol Oncol 1999 ; 73
: 42-6.
7. Dargent D. Cancer du col de l'utérus. Rev Prat
1999 ; 49 : 1923-33.
8. Kleine W, Rau K, Schwoeorer D, Pfleiderer A. Prognosis of
the adenocarcinoma of the cervix uteri : a comparative study. Gynecol
Oncol 1989 ; 35 : 145-9.
9. Martel P, Connan L, Bonnet F, Delannes M, Farnarier J, Mihura
J, et al. Aspects diagnostiques, pronostiques et thérapeutiques
des adénocarcinomes du col utérin : à propos d'une
série de 49 cas (étude cas-témoin). J Gynecol
Obstet Biol Reprod 2000 ; 29 : 48-54.
10. Julian-Reynier C, Guagliardo V, Eisinger F, Rotily M, Moatti
JP, Baudier F. Dépistage des cancers gynécologiques. Baromètre
santé médecins généralistes 98/99. CFES
éd. Vanves ; 131-49.
11. Agence nationale d'accréditation et d'évaluation
en santé. Conduite à tenir devant un frottis anormal
du col de l'utérus. Recommandations et Références
Professionnelles, septembre 1998.
12. Lee KR. Adenocarcinoma in situ with a small cell (endometrioid)
pattern in cervical smears : a test of the distinction from benign mimics
using specific criteria. Cancer 1999 ; 87 : 254-8.
13. Lee KR, Flynn CE. Early invasive adenocarcinoma of the cervix.
Cancer 2000 ; 89 : 1048-55.
14. Holmquist ND. Revisiting the effect of the pap test on cervical
cancer. Am J Public Health 2000 ; 90 : 620-3.
15. Sasco AJ. Actualités dans le dépistage des
cancers. Bull Cancer 2000 ; 87 : 239-43.
16. Hildesheim A, Hadjimichael O, Schwartz PE, Weeler CM, Barnes
W, Lowell DM, et al. Risk factors for rapid-onset cervical cancer.
Am J Obstet Gynecol 1999 ; 180 : 571-7.
17. Tabrizi SN, Fairley CK, Chen S, Borg AJ, Baghurst P, Quinn
MA, et al. Epidemiological characteristics of women with high grade
CIN who do not have human papillomavirus. Br J Obstet Gynaecol
1999 ; 106 : 252-7.
|
Version imprimable
