ARTICLE
Auteur(s) :, M Keller1, G
Jonard1
1Institut de biologie moléculaire des plantes,
CNRS-UPR2357, Université Louis Pasteur, 12 rue du Général
Zimmer, 67084 Strasbourg Cedex.
Historiquement, les virus de plantes ont joué un rôle déterminant
dans la naissance et l’essor d’une nouvelle science, la virologie,
à la fin du XIXe siècle. En effet, les études menées sur
la maladie de la mosaïque du tabac ont permis de montrer que
celle-ci était due à un agent infectieux ayant des propriétés
distinctes de celles des bactéries : le premier virus fut
ainsi découvert. Le virus de la mosaïque du tabac (VMT) n’est pas
resté longtemps orphelin car, dans la foulée, de nombreuses
maladies affectant l’homme et les animaux furent également
attribuées à des virus ; ce fut notamment le cas de la fièvre
aphteuse chez les animaux en 1898 et de la fièvre jaune chez
l’homme en 1901. Quelques années plus tard, l’étude du phénomène de
lyse bactérienne révéla l’existence des bactériophages, montrant
ainsi que tous les organismes vivants peuvent être infectés par des
virus. Le VMT a été pendant des décennies le modèle viral par
excellence et le demeure encore à l’heure actuelle, du moins en
virologie végétale. Il a été le premier virus à être purifié et
cristallisé, ce qui a permis de découvrir la nature nucléoprotéique
des virus. C’est aussi grâce à celui que l’on a montré pour la
première fois que l’ARN viral pouvait également, à l’image de
l’ADN, être le support de l’information génétique. Enfin, les
études réalisées in vitro sur l’auto-assemblage du VMT ont conduit
à une meilleure compréhension du mécanisme de la morphogenèse des
virus à symétrie hélicoïdale [1].Le VMT et les phytovirus en
général furent ensuite quelque peu supplantés par les virus
infectant l’homme et les animaux. Cette évolution s’explique
d’abord par le développement des cultures de cellules animales qui
a grandement facilité l’isolement et l’étude des virus ayant un
intérêt médical ou vétérinaire. Par ailleurs, la virologie médicale
attire beaucoup plus les étudiants que la virologie végétale ;
elle intéresse au plus haut point les industries pharmaceutiques.
Enfin, les institutions caritatives soutiennent de nombreux
programmes en recherche fondamentale. Bien qu’elle ne dispose pas
de moyens humains et financiers comparables, la recherche en
virologie végétale n’en est pas moins très active et contribue,
comme par le passé, à une meilleure compréhension du cycle
biologique des virus en général et des mécanismes cellulaires
fondamentaux en particulier. Elle a su profiter pleinement des
progrès considérables réalisés dans le domaine de la biologie
moléculaire à la fin des années 1970, et plus particulièrement de
l’apport de la génétique inverse, ce qui a permis, entre autres, un
développement exponentiel des travaux réalisés sur les virus à ARN
qui représentent à eux seuls plus de 95% des phytovirus.La
caractérisation des virus à ARN de polarité positive de plantes a
révélé une étonnante diversité alors que ceux des animaux forment
plutôt un ensemble monolithique [2]. Ces phytovirus sont sphériques
ou en forme de bâtonnets rigides ou flexueux, alors que les virus à
ARN+ nus ou enveloppés des animaux ont une capside exclusivement à
architecture icosaédrique. Par ailleurs, de nombreux phytovirus à
ARN+ ont cette particularité unique dans le monde des virus d’être
multipartites au sens strict du terme. En effet, l’information
génétique y est portée par différents fragments d’ARN encapsidés
séparément dans des particules qui doivent être toutes présentes
dans la même cellule hôte pour que le virus puisse être
infectieux.Les virus de plantes à ARN- et/ou ambisens sont
tellement peu différents morphologiquement et génétiquement des
Rhabdoviridae et des Bunyaviridae qui infectent les animaux qu’ils
ont été classés dans ces mêmes familles, exception faite des
Tenuivirus et Orphiovirus [2]. Seuls virus de plantes enveloppés,
leur organisation génétique ainsi que leurs mécanismes d’expression
et de réplication sont identiques à ceux des virus des animaux et,
comme ces derniers, ils se répliquent dans les insectes qui
assurent leur transmission ; l’unique différence est la
présence d’un gène supplémentaire dont le produit d’expression est
responsable de la propagation du virus dans la plante. Chez les
virus à ARN double brin, les plus nombreux appartiennent à la
famille des Reoviridae qui sévissent également chez les vertébrés
et invertébrés, mais ils sont aussi représentés par des virus
multipartites (Partitiviridae et Varicosavirus). En résumé, chez
les Rhabdoviridae, les Bunyaviridae et les Reoviridae, la frontière
entre la virologie végétale et la virologie animale semble donc
être inexistante, illustrant ainsi la capacité des virus à
s’adapter à de nouveaux hôtes, cela par l’intermédiaire d’un
réservoir commun, les invertébrés.Bien qu’ils soient peu
représentés, les phytovirus à ADN ont suscité un très vif intérêt
dès leur découverte car ils présentent des propriétés originales.
En effet, les Caulimoviridae, l’unique famille de virus de plantes
à ADN double brin, répliquent leur génome par transcription inverse
et constituent, avec les Hepadnaviridae, le groupe des
pararétrovirus. Si l’organisation générale de leurs gènes est
similaire à celle des Retrovirus, par contre, ils sont dépourvus
d’intégrase et, par conséquent, leur ADN reste sous forme de
chromosome libre dans la cellule infectée. Toutefois, comme dans le
cas des infections par les Hepadnaviridae, plusieurs hôtes des
Caulimoviridae mais aussi des plantes non hôtes peuvent renfermer
dans leur ADN nucléaire des séquences virales appelées
pararétrovirus endogènes (EPRV) qui se sont intégrées de manière
illégitime. Étonnamment, certains EPRV présentent une structure
telle qu’elle permet la reconstitution d’un génome viral complet et
la formation de particules virales alors que d’autres EPRV sont
bénins car parcellaires et fortement recombinés. De multiples
événements de recombinaison, activés dans certaines conditions
environnementales, sont vraisemblablement à l’origine de la
reconstitution du génome, mais il n’est pas exclu que d’autres
stratégies interviennent pour exprimer les intégrats viraux [3]. La
réactivation des EPRV n’est pas sans rappeler les maladies virales
latentes des animaux, mêmes si les mécanismes sous-jacents
paraissent totalement différents. La présence d’EPRV pathogènes
dans les plantes cultivées pourrait constituer un véritable
problème phytosanitaire si de nouveaux cas d’infection épisomale
s’ajoutaient aux trois cas déjà recensés dont celui des bananiers.
Dans ce dernier cas, le Cirad (Centre de coopération internationale
en recherche agronomique pour le développement) a déjà réorienté
son programme d’amélioration variétale de la banane et il est
certain que des décisions devront être prises dans le futur s’il se
confirme que d’autres plantes, comme le riz, portent également déjà
en elles l’agent pathogène. Le rôle de ces séquences, et plus
particulièrement celui des EPRV bénins, est encore sujet à
discussion mais il est vraisemblable que leur maintien confère des
avantages à la plante. En effet, le virus lui aurait ainsi fait
acquérir fortuitement la capacité de se défendre face à une
surinfection par ce même virus grâce au mécanisme de
co-suppression. En d’autres termes, le cycle de multiplication du
virus aurait entraîné naturellement l’obtention de plantes
transgéniques résistantes. Les autres virus à ADN possèdent un
génome simple brin circulaire : il s’agit des Geminiviridae et
des Nanovirus qui présentent, au niveau de la réplication, des
homologies significatives avec les Circoviridae qui infectent les
vertébrés [4, 5]. Comme pour les pararétrovirus, des séquences de
Geminivirus ont également été trouvées dans le génome nucléaire de
plantes hôtes. Enfin, ce rapide survol du monde des virus de
plantes ne peut se terminer sans évoquer les viroïdes qui sont des
agents infectieux uniques en leur genre. Il s’agit de petites
molécules d’ARN circulaires non codantes et fortement structurées
qui semblent, à l’heure actuelle, strictement confinées aux
végétaux [6]. Concernant l’origine des viroïdes, l’hypothèse la
plus récente et aussi la plus attrayante suggère qu’ils
correspondent à des reliques de l’évolution précellulaire, en
d’autres termes, à des ARN autocatalytiques ancestraux de type
ribozyme.L’origine des virus de plantes fait également l’objet de
spéculations. Si l’on se base sur les homologies de séquences,
l’organisation de leurs gènes, le mode d’expression de leurs
protéines, de nombreux phytovirus à ARN peuvent être classés dans
des groupes taxonomiques (Picorna-like, Sindbis-like...) qui
renferment également des virus des vertébrés et des virus
d’insectes. Ces similitudes suggèrent que les virus des insectes
sont vraisemblablement les ancêtres communs des virus de plantes et
des animaux, cela d’autant plus que les insectes sont fréquemment
les vecteurs et/ou les réservoirs de ces virus.L’analyse
phylogénétique montre que les génomes des virus de plantes ont fait
l’objet, au cours de l’évolution, de mutations et de recombinaisons
fréquentes, tout en préservant leurs stratégies de réplication et
d’expression. Les recombinaisons ont notamment joué un rôle majeur
dans l’échange de séquences et dans l’acquisition, par les virus,
de fonctions nouvelles indispensables pour s’adapter aux
plantes ; c’est ainsi qu’on peut citer le mouvement de cellule
à cellule du virus et/ou de son génome. Les mutations dues à
l’absence d’activité correctrice de l’ARN polymérase virale sont
aussi à l’origine de la large diversité observée dans les
populations virales, en d’autres termes dans l’apparition des
quasi-espèces ; la survie de ces dernières dépend chez les
phytovirus, non seulement de leur capacité d’adaptation aux plantes
hôtes, mais aussi aux vecteurs assurant leur transmission. La
fréquence de mutations varie considérablement pour différents virus
de plantes, certains montrant une grande stabilité génétique, comme
les Tobamovirus, alors que d’autres, à l’inverse, présentent un
haut degré de variabilité, comme le virus de la mosaïque du
concombre (CMV), ce qui explique son large spectre d’hôte [7]. Les
pararétrovirus de plantes sont également sujets à une certaine
variabilité génétique, la transcriptase inverse ayant un taux
d’erreur apparemment aussi élevé que celle des rétrovirus. De même,
l’ADN des Geminivirus présente une grande variabilité de séquence
entre souches virales bien que la réplication soit réalisée par
l’ADN polymérase cellulaire. Cela est vraisemblablement dû au fait
que ces virus échappent au système de réparation des erreurs.Les
recombinaisons qui ont lieu lors de la réplication ont également un
impact non négligeable sur l’évolution des phytovirus à ARN car
elles peuvent s’effectuer, non seulement à l’intérieur d’une espèce
virale, mais aussi entre espèces et entre genres ; elles ont
lieu plus rarement entre virus de familles différentes. Elles sont
favorisées par le fait que les plantes sont souvent co-infectées
par des virus différents transmis par un même vecteur ou des
vecteurs distincts. De même, les Caulimoviridae et les
Geminiviridae subissent des recombinaisons qui contribuent ainsi à
leur évolution mais celles-ci peuvent aussi être illégitimes, ce
qui conduit notamment à l’intégration de séquences virales
complètes ou non dans le génome de l’hôte comme évoqué
précédemment. Cette capacité des virus à recombiner pose évidemment
le problème de l’apparition de virus émergents dans des plantes
génétiquement modifiées, la recombinaison pouvant avoir lieu entre
un ARN issu d’un transgène d’origine virale et l’ARN génomique d’un
virus infectant la plante. Toutefois, des études récentes sur
l’évaluation de tels risques semblent indiquer que ces événements
de recombinaison sont moins fréquents en conditions naturelles que
ceux liés à des infections virales mixtes [8].L’existence de
nombreux virus à ARN+ multipartites laissait présager que des
réassortiments génétiques puissent avoir lieu fréquemment dans la
nature, mais il s’est avéré que de tels événements sont plutôt
rares. Cependant, quand ces réassortiments ont lieu, ils peuvent
avoir des conséquences dramatiques s’ils confèrent aux nouveaux
virus un avantage sélectif comme l’élargissement de la gamme d’hôte
ou la capacité à être transmis par de nouveaux vecteurs.Le cycle
biologique des virus de plantes est régi par des interactions entre
les plantes hôtes, les virus et leurs vecteurs, seul ce ménage à
trois permettant d’assurer dans la nature la pérennité de la
quasi-totalité des phytovirus. En effet, exception faite des virus
transmis verticalement par la graine, la transmission par les
vecteurs aériens (arthropodes) et telluriques (champignons et
nématodes) joue un rôle primordial dans la survie des virus des
plantes. Il n’est donc pas surprenant que de nombreuses études de
transmission portent sur les insectes qui constituent les vecteurs
les plus actifs mais, malheureusement aussi, les plus difficiles à
contrôler. Les stratégies adoptées par les virus pour leur
transmission peuvent être très diverses, y compris pour ceux qui
utilisent le même vecteur. Dans la majorité des cas, le virus ne
pénètre pas dans le vecteur mais se fixe sur des récepteurs
localisés au niveau de la cuticule des stylets ou de l’œsophage de
l’insecte : cette fixation se fait directement par
l’intermédiaire des protéines structurales de la capside ou,
indirectement, en utilisant un ou deux facteurs assistants de
transmission d’origine virale. Cette dernière stratégie n’est
apparemment pas exploitée par les virus des animaux. Il existe
aussi des phytovirus qui sont ingérés par l’insecte, traversent la
paroi intestinale puis diffusent dans l’hémolymphe où ils peuvent
se complexer à la symbionine, une protéine chaperon fabriquée par
une bactérie symbiotique, avant d’arriver dans les glandes
salivaires ; par la suite, ils seront inoculés à une plante
lors d’une prise alimentaire. Parmi ces virus circulants, certains
se multiplient dans le vecteur comme les phytoréovirus. Le
franchissement des différentes barrières est dicté par des
interactions spécifiques entre la capside du virus et des
récepteurs du vecteur. Si des déterminants viraux ont déjà été
identifiés, par contre aucune information n’est disponible
concernant la nature des récepteurs, qu’il s’agisse de transmission
circulante ou non circulante [9].Les travaux menés depuis de
nombreuses années sur la réplication du génome des phytovirus ont
permis de caractériser les séquences promotrices reconnues par les
ARN et ADN polymérases, les sites cellulaires où s’effectuent la
réplication ainsi que certains facteurs cellulaires impliqués dans
ce processus, les informations les plus nombreuses et les plus
détaillées ayant été obtenues avec le virus de la mosaïque du
brome, un virus à ARN multipartite [10].Comme les virus des
animaux, la plupart des virus à ARN des plantes se répliquent à la
surface de membranes intracellulaires qui servent de sites
d’ancrage aux complexes de réplication. En effet, à l’exception des
Reoviridae et des Rhabdoviridae qui se multiplient au niveau de
viroplasmes, c’est-à-dire des corps d’inclusion d’origine virale,
la grande majorité des virus assemble les complexes de réplication
à la surface du réticulum endoplasmique, dans des invaginations
cytoplasmiques de la membrane externe des mitochondries et des
chloroplastes ou dans la membrane d’autres compartiments
cellulaires comme les péroxysomes ou la vacuole. Les Nepovirus, des
phytovirus de la famille des Comoviridae, et les Picornaviridae
infectant les vertébrés ont notamment comme caractéristique commune
de synthétiser leur génome à ARN+ au sein d’amas de vésicules en
rosette provenant du réticulum endoplasmique ou de l’appareil de
Golgi, vésicules dont la prolifération est induite dans les deux
cas par une protéine virale. L’ancrage des complexes de réplication
dans les endomembranes est assuré par des interactions spécifiques
entre des protéines virales et des facteurs de l’hôte associés aux
membranes [11]. Une observation récente et surprenante fait état de
l’intervention d’une désaturase d’acides gras pour la réplication
du virus de la mosaïque du brome, ce qui suggère que la fluidité
des membranes pourrait être importante pour cette étape du cycle
viral [12]. Dans cette optique, la caractérisation de radeaux
membranaires d’origine végétale devrait apporter à l’avenir des
informations précieuses et indispensables pour la modélisation du
processus de réplication des virus de plantes.Les éléments en cis
des ARN des virus de plantes reconnus par la réplicase sont très
souvent des structures secondaires dont la plus remarquable est la
structure ARNt-like trouvée à l’extrémité 3′ de certains ARN de
polarité positive. L’intégrité de cette structure aminoacylable in
vivo, indispensable pour la réplication, est assurée par une
ARNt-nucléotidyl transférase qui agit comme une télomérase. Il
n’est donc pas surprenant que différentes protéines cellulaires
spécifiques des ARNt s’y attachent [13]. Quant à l’extrémité 5′ de
l’ARN génomique, elle forme parfois une structure secondaire qui
facilite la reconnaissance physique de l’extrémité 3′ du brin - par
le complexe de réplication, rappelant ainsi le rôle de l’extrémité
5′ de l’ARN du poliovirus, le membre type des Picornaviridae.
Concernant les ARN des phytovirus qui possèdent une protéine VPg à
l’extrémité 5′, le mécanisme impliqué dans la réplication est peu
connu mais il y a de fortes chances qu’il ressemble à celui utilisé
par le poliovirus. Cela sous-entend que, non seulement la VPg sert
d’amorce pour la synthèse des deux brins mais aussi que la
traduction, les clivages protéolytiques de la polyprotéine et la
réplication sont des mécanismes imbriqués dans un processus
étroitement régulé.Plusieurs protéines cellulaires essentielles à
la réplication des phytovirus à ARN+ ont été identifiées (facteurs
de traduction, ARN hélicases, protéines de type facteurs
d’épissage…) [11] mais, comme pour les virus des animaux, il est
parfois difficile de savoir si elles jouent un rôle direct ou
indirect dans ce processus.Les virus à ARN-, ambisens et double
brin, sont moins étudiés que les autres virus de plantes ;
cependant, les fortes homologies qu’ils présentent avec les virus
des animaux suggèrent qu’ils se répliquent selon le même mécanisme.
Seule différence notable, vu l’état de nos connaissances actuelles,
certains Rhabdovirus de plantes se répliquent dans le noyau.La
réplication de l’ADN bicaténaire des Caulimoviridae s’effectue à
partir d’un ARN prégénomique qui sera rétrotranscrit grâce à une
transcriptase inverse. Cependant, les pararétrovirus de plantes se
distinguent des Hepadnaviridae par le fait que leur transcriptase
inverse utilise, comme les rétrovirus, un ARN de transfert
cellulaire pour amorcer la synthèse du brin- alors que celle des
Hepadnaviridae sert directement d’amorce pour cette étape. Diverses
analyses phylogénétiques suggèrent que les Caulimoviridae
résulteraient d’un événement de recombinaison entre un
rétrotransposon à LTR (long terminal repeat) et un virus à ARN qui
aurait apporté les fonctions de mouvement et de transmission
spécifiques des phytovirus. Dans le cas des Hepadnavirus, la
recombinaison aurait eu lieu entre un rétrotransposon sans LTR et
un virus à ARN de type Picornaviridae utilisant une protéine VPg
pour amorcer la synthèse de son ARN génomique [14].L’amplification
du génome des virus à ADN simple brin dépend totalement de la
machinerie de réplication cellulaire. De ce fait, ces virus
induisent l’entrée en phase S du cycle cellulaire de manière
similaire aux virus à ADN des animaux mais, à l’inverse de ces
derniers, la levée du cycle cellulaire ne se poursuit pas au-delà
de la phase S et les cellules infectées n’entrent pas en division.
Chez les Geminivirus, l’entrée en phase S est due à une protéine
virale précoce (Rep) qui interagit avec des protéines
« rétinoblastome-like » de l’hôte et qui libère ainsi les
facteurs de transcription de la famille E2F [4]. Cette interaction
a des incidences multiples sur le métabolisme cellulaire. Quant aux
Nanovirus, ils se servent de Clink, une protéine virale à F box
pour adresser une ou des protéines régulatrices de l’hôte vers le
protéasome [5]. Longtemps méconnue chez les phytovirus, cette
stratégie de dégradation de facteurs de l’hôte par la voie
ubiquitine-dépendante suscite un intérêt grandissant en virologie
végétale, d’autant plus que des études récentes suggèrent qu’elle
est mise à profit par ces virus pour d’autres étapes du cycle
infectieux.Les virus de plantes mettent en œuvre de multiples
stratégies d’expression qu’ils combinent à loisir pour pouvoir
exprimer l’ensemble de leurs protéines, leurs génomes, segmentés ou
non, étant dans leur grande majorité polycistroniques. En effet,
les virus à ARN+ utilisent non seulement la stratégie de
segmentation de l’information génétique mais également la
translecture, le décalage de cadre de lecture, le leaky scanning,
l’induction interne et le couplage traduction-maturation de
polyprotéines [15], des mécanismes également opérationnels chez les
virus des animaux. Toutefois, à l’inverse de ces derniers, en
particulier des Picornaviridae et des Flaviviridae, la synthèse
d’une polyprotéine puis sa maturation par des protéases virales
représentent une stratégie d’expression peu usitée chez les
phytovirus. Lorsque cette dernière est utilisée, il est remarquable
de constater de nombreuses similitudes entre les caractéristiques
structurales de l’ARN génomique et l’organisation de la
polyprotéine chez les virus végétaux et animaux, ce qui témoigne
d’une origine ancestrale et/ou de voies évolutives communes. Il est
également intéressant de noter que, contrairement à quelques virus
des animaux tels que le virus de l’hépatite delta et les
Paramyxovirus, l’editing ne semble pas avoir lieu chez les virus de
plantes alors que ce mécanisme existe chez les végétaux. Enfin, il
faut signaler que la synthèse d’ARN subgénomiques est
particulièrement privilégiée chez les phytovirus à ARN+ pour
exprimer les gènes viraux 3′ proximaux sans contourner les règles
canoniques de la traduction eucaryotique. Cette synthèse d’ARN
messagers viraux est induite à partir de promoteurs internes
fortement structurés. Chez les virus des animaux comme les
Coronavirus, ce mécanisme n’est pas encore complètement élucidé et
semble beaucoup plus sophistiqué car il conduit à doter tous les
ARN subgénomiques d’une même séquence leader. De nombreuses études
ont permis de caractériser, chez les virus de plantes, les
séquences qui sont impliquées en cis dans ces différentes
stratégies d’expression ; ces séquences permettent le
recrutement de protéines de l’hôte comme des facteurs
traductionnels et des protéines de type HSP (heat shock protein)
qui ont comme fonction de médier la circularisation et/ou la
traduction de leurs ARN [11, 16].Des mécanismes traductionnels non
conventionnels sont également mis en œuvre chez les Caulimoviridae
pour traduire leur ARN prégénomique. En effet, ces ARN sont
polycistroniques, sauf celui du virus de l’éclaircissement des
nervures du pétunia (PVCV), et possèdent une longue région leader
très structurée qui inhibe la migration linéaire des ribosomes.
Chez les Caulimovirus, cette région est court-circuitée grâce à un
saut des ribosomes, un mécanisme également pratiqué par certains
virus des animaux, puis les différentes protéines sont exprimées
par des réinductions successives de la traduction. Ce mécanisme est
activé en trans par une protéine virale qui interagit directement
avec les ribosomes et les empêche vraisemblablement de se dissocier
de l’ARN après chaque étape de terminaison [17]. Cette stratégie
atypique pourrait aussi être employée chez les vertébrés pour
l’expression de certains messagers cellulaires codant pour des
proto-oncogènes ou des facteurs de croissance car leur structure
rappelle celle de l’ARN prégénomique des Caulimovirus.S’il est un
domaine où les virus de plantes se démarquent radicalement des
virus des animaux c’est bien celui qui concerne leur propagation au
sein de l’hôte. En effet, à l’inverse des virus des animaux qui
quittent la cellule infectée par bourgeonnement ou par lyse
cellulaire puis recommencent à l’identique l’infection d’une
nouvelle cellule, la présence d’une paroi rigide chez les cellules
végétales constitue un obstacle à la sortie des phytovirus par ces
mécanismes, ce qui les contraint à emprunter la voie des
plasmodesmes. Ces structures sont des canaux qui relient les
cellules entre elles créant ainsi un continuum cytoplasmique qui
aboutit finalement aux tissus vasculaires. Grâce à ce transport
intercellulaire, l’infection virale peut alors gagner la sève
élaborée et se propager dans la plante entière. Ces plasmodesmes,
qui servent de lieu de transit aux métabolites et à des protéines
et ARN cellulaires, ont une architecture qui normalement interdit
le passage des virions. Cette structure qui devrait donc constituer
un verrou à l’infection généralisée, est en réalité le talon
d’Achille de la plante face à une agression virale. En effet, les
virus de plantes codent pour une ou plusieurs protéines dites de
mouvement qui vont médier le franchissement de ces plasmodesmes.
Certaines de ces protéines élaborent des tubules à travers les
plasmodesmes tout en éliminant leur contenu, ce qui permet aux
virions de passer d’une cellule à l’autre. D’autres protéines de
mouvement recouvrent complètement le génome viral pour former des
complexes ribonucléoprotéiques étirés et, en se fixant également au
niveau des plasmodesmes, elles modifient suffisamment leur
structure pour permettre le passage des complexes nucléoprotéiques
viraux. Apparemment, ces virus ne font que mimer le mécanisme
responsable du transport des ARN cellulaires mais, contre toute
attente, il n’y a pratiquement aucune similitude structurale entre
les protéines cellulaires impliquées dans ce processus et les
protéines de mouvement des virus. Cependant, il n’est pas
impossible que les protéines de mouvement dérivent de différents
gènes cellulaires codant pour des protéines participant à la
structure et/ou à la fonction des plasmodesmes. Par ailleurs,
l’absence d’homologies structurales significatives entre les
protéines de mouvement des virus serait due à une origine
polyphylétique de ces gènes cellulaires. Les protéines de mouvement
interagissent aussi avec des facteurs cellulaires et des
constituants du cytosquelette [18, 19]. Cependant, malgré de
nombreux travaux et l’introduction de nouvelles technologies de
biologie cellulaire, en particulier dans le domaine de l’imagerie,
le mécanisme des transports intra et intercellulaires des virus et
de leurs ARN est encore loin d’être entièrement élucidé. Cette
thématique fait l’objet de recherches intenses et concurrentielles
car les résultats obtenus contribueront très certainement à une
meilleure compréhension des mécanismes fondamentaux qui régissent
le transport des macromolécules dans la plante.Les épidémies
d’origine virale qui sévissent chez les plantes cultivées
interpellent peu l’opinion publique à l’inverse des infections
virales chez l’homme ; elles seraient même un phénomène
totalement ignoré sans le tapage médiatique des opposants à la mise
sur le marché de plantes génétiquement modifiées résistantes à
différents agents pathogènes dont les virus. Les virus occasionnent
pourtant chez les végétaux des dégâts importants dont l’impact
quantitatif et qualitatif sur la production agricole mondiale est
considérable, en particulier dans les pays du tiers-monde. En
effet, les maladies d’origine virale chez les végétaux sont
persistantes : en d’autres termes, une fois infectée, la
plante le restera toute son existence. C’est pourquoi, à l’heure
actuelle, seule l’élimination des plantes malades permet
d’éradiquer l’infection virale en empêchant la dissémination du
virus par son vecteur naturel. Un des exemples les plus
spectaculaires est l’arrachage, en Afrique de l’Ouest, au cours des
années 1980, de 190 millions de cacaoyers infectés par le
virus du gonflement de la tige du cacaoyer [20]. De ce fait, un des
enjeux majeurs de la virologie végétale moderne est de parfaire ses
connaissances sur les interactions plantes-virus qui gouvernent les
résistances génétiques aux virus afin de développer de nouvelles
stratégies de lutte antivirale qui réduisent les biorisques et qui
soient acceptables par la société. L’une d’entre elles est
d’exploiter l’existence des gènes de résistance aux virus
identifiés chez quelques variétés végétales et de les transférer
aux plantes d’intérêt agronomique qui semblent en être dépourvues.
À l’heure actuelle, seule une dizaine de gènes a été caractérisée
et, d’ores et déjà, leur étude fait apparaître une grande diversité
fonctionnelle [21]. La plupart des gènes dominants connus codent
pour des récepteurs qui reconnaissent et interagissent, pense-t-on,
spécifiquement avec des produits de gènes viraux (gène
d’avirulence). Cette interaction active une cascade de réactions
qui entraîne la formation d’une nécrose au site d’infection,
empêchant ainsi la propagation du virus : c’est la réponse
d’hypersensibilité. Les récepteurs en question ont une structure
similaire à celle de la protéine Toll de la drosophile et du
récepteur de l‘interleukine IL1 qui sont impliqués dans la réponse
immunitaire innée chez les insectes et les mammifères
respectivement [22]. Cette similarité structurale suggère une
analogie fonctionnelle entre la voie de transduction de ces
résistances chez les plantes et celles existant chez les animaux et
chez l’homme. D’autres gènes dominants codent pour des produits qui
interférent avec la migration à longue distance du virus. Dans ce
cas précis, il est impossible de savoir si ces gènes sont
réellement impliqués dans la défense antivirale ou s’il s’agit de
formes mutées de gènes codant pour des facteurs de compatibilité.
Des gènes récessifs ont aussi été identifiés : il s’agit de
gènes codant pour des isoformes mutées du facteur d’induction eIF4E
dont l’interaction avec la protéine VPg de certains Potyviridae est
nécessaire au pouvoir infectieux du virus.Récemment, notre vision
concernant la résistance des espèces végétales aux virus et, par
conséquent, celle des interactions entre le virus et la plante
hôte, a considérablement changé avec la découverte du
post-transcriptional gene silencing (PTGS). Ce dernier représente
un des processus du RNA silencing, un phénomène pan-eucaryotique,
qui assure plusieurs fonctions biologiques fondamentales telles que
la régulation du développement, le maintien de l’intégrité du
génome et la défense antivirale [23, 24]. L’implication du PTGS
dans la défense antivirale a été mise en évidence chez les
plantes ; elle constitue un système immun sophistiqué
adaptatif et hautement spécifique dont le virus est à la fois
l’activateur et la cible par le biais de structures ARN double
brin. C’est d’ailleurs grâce à l’étude de ce système chez les
végétaux que les petits ARN interférents (siRNA), pièces centrales
du RNA silencing, ont été découverts. Le PTGS conduit à la
dégradation séquence-spécifique de l’ARN viral et produit un signal
cellule non autonome encore non identifié qui permet de prémunir la
plante entière contre l’infection systémique. Il est activé
indifféremment par l’ensemble des virus de plantes mais son action
est spécifique alors que, à l’opposé, l’hypersensibilité est
induite spécifiquement et offre un spectre de protection aux agents
pathogènes très large. Comme le PTGS, l’hypersensibilité produit un
signal qui a été identifié comme étant l’acide salycilique, qui se
propage dans la plante afin de la prémunir contre les agents
pathogènes, quel que soit l’inducteur de cette réaction. Ces
signaux cellule non autonomes ne sont pas sans rappeler les
interférons qui activent les cellules saines avoisinant celles qui
sont infectées par le virus.Les plantes renferment aussi une
activité de type protéine kinase ARN double brin-dépendante (PKR)
qui est connue chez les vertébrés pour être impliquée dans la
défense antivirale [25]. Il n’est donc pas interdit d’imaginer que
cette activité représente pour les plantes un moyen supplémentaire
de lutte contre les virus.À l’instar des virus de l’homme et des
animaux qui ont mis au point diverses stratégies pour échapper au
système interféron, les virus de plantes ont su co-évoluer en
produisant des protéines qui leur permettent de se prémunir contre
les systèmes de défense antivirale de leurs hôtes. Ainsi, le PTGS
est inhibé par des protéines virales dites suppresseurs de
silencing. Ces protéines montrent une extrême variabilité au niveau
de la séquence, de la structure et de leur(s) fonction(s) dans le
cycle viral et agissent à différents niveaux du RNA silencing [26].
Elles existent vraisemblablement chez la plupart des phytovirus et
peuvent être considérées comme des facteurs de pathogénicité ;
elles interfèrent aussi avec l’action des microRNA impliqués dans
le développement de la plante. De même, des résultats récents
montrent que les hélicases codées par l’ARN du VMT et du virus de
la gravure du tabac (TEV) interagissent avec l’orthologue végétal
de la protéine p58IPK des mammifères, un inhibiteur de
la PKR, dont la présence est importante pour la réplication de ces
deux phytovirus [27].Comme les plantes, les virus des animaux
codent aussi pour des suppresseurs de RNAi, nom donné au PTGS chez
les animaux comme le montre les exemples de la protéine B2 du Flock
house virus et de la protéine NS1 du virus Influenza. Ces
suppresseurs agissent aussi sur le PTGS chez les plantes [28, 29]
et, inversement, des suppresseurs de phytovirus sont fonctionnels
dans les cellules animales [30], ce qui suggère que cette voie du
RNA silencing serait conservée à travers les règnes animal et
végétal. S’il est admis que le RNAi constitue aussi un système de
défense chez les invertébrés, aucune donnée ne permet, à l’heure
actuelle, malgré les efforts déployés, de dire qu’il intervient
aussi dans la défense antivirale chez les vertébrés. Le RNAi et le
système interféron ont été considérés momentanément comme des voies
de défense parallèles accentuant la résistance à l’infection
virale, mais il semble désormais pratiquement acquis que la défense
antivirale des vertébrés repose entièrement sur le système
interféron et que le RNAi intervient dans les différentes voies de
régulation. Il ressort de ces découvertes récentes que
l’utilisation des protéines suppresseurs de silencing des virus de
plantes devrait contribuer à disséquer les rôles et les mécanismes
du RNAi chez les animaux, en raison de leurs différents modes
d’action ; cela constituerait bien évidemment un nouvel
exemple de l’apport de la virologie végétale à la compréhension des
mécanismes fondamentaux de régulation chez les eucaryotes.
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