ARTICLE
Auteur(s) : Ambroise
DaleckyAmbroise
Dalecky1, Denis Bourguet1,
Sergine
Ponsard2
1Centre de biologie et de gestion des populations
(CBGP), Unité mixte de recherche (UMR) Inra-IRD-Cirad-Montpellier
SupAgro, Campus international de Baillarguet, 34988
Montferrier-sur-Lez
2Laboratoire dynamique de la biodiversité, Unité mixte
de recherche (UMR) CNRS 5172, Université P. Sabatier – Toulouse
III, 118, route de Narbonne, 31062 Toulouse
Les protéines Cry, naturellement produites par la bactérie
du sol Bacillus thuringiensis, sont des toxines à effet insecticide
utilisées depuis plus de 40 ans comme biopesticides pour la
protection des cultures et des forêts et le contrôle d’insectes
vecteurs de maladies. Leur spectre d’action plus restreint que
celui de la plupart des insecticides classiques et leur faible
toxicité pour les vertébrés les fait considérer comme un
« bien public » (United States Environmental Protection
Agency, 2001). Or, depuis 1996, des plantes transgéniques –
essentiellement du coton et du maïs – produisant ces mêmes
protéines (Gould, 1998) sont cultivées en champ (Andow et Zwahlen,
2006 ; Bates et al., 2005). D’un point de vue
agronomique, elles promettent une protection des cultures efficace
tout en limitant l’usage d’insecticides toxiques pour l’homme et
son environnement. Toutefois, la durabilité de ces cultivars
transgéniques pourrait être compromise par l’apparition à court ou
moyen terme de ravageurs résistants aux toxines de Bt. Cela
entraînerait la perte d’efficacité d’un des rares insecticides
biologiques utilisables non seulement en agriculture et en
foresterie, mais aussi dans les programmes de santé publique, et
ramènerait sans doute à un usage plus important d’insecticides plus
toxiques (Bates et al., 2005 ; Ferré et Van Rie,
2002 ; Gould, 1998). Dans la présente synthèse, nous
examinerons les risques d’évolution de résistances aux toxines de
Bt chez les insectes ravageurs des cultures. La crainte du
développement rapide de résistances et la contestation exprimée à
l’encontre de ces cultures ont motivé la mise en œuvre d’une
stratégie de prévention de ce risque, dite stratégie « haute
dose/refuge » (HDR), dont nous exposerons le principe. Nous
verrons qu’elle repose sur un certain nombre d’hypothèses sur la
génétique et l’écologie des ravageurs, hypothèses qui n’avaient
encore que peu de fondements empiriques au moment de la mise en
place des premières cultures transgéniques au milieu des années
1990. Nous ferons le point sur les données obtenues entre-temps
dans le cas de la pyrale du maïs, Ostrinia nubilalis, l’un des
principaux insectes ravageurs du maïs. Il est probablement
illusoire de rechercher une stratégie universellement efficace,
mais des études détaillées sur la biologie d’une espèce en
particulier peuvent permettre de mieux discuter l’efficacité
attendue de la stratégie HDR.
Les risques d’évolution de résistances aux toxines de Bt
Il est aujourd’hui établi que l’usage généralisé d’un produit
phytosanitaire, qu’il soit issu de la chimie de synthèse ou qu’il
s’agisse d’un biopesticide, risque d’entraîner des phénomènes de
résistance (Pimentel et Burgess, 1985). Les tailles des populations
de ravageurs cibles des insecticides sont en effet généralement
suffisamment grandes pour que quelques allèles assurant une
résistance à ces insecticides préexistent dans les populations. Ces
allèles sont donc susceptibles d’augmenter rapidement en fréquence
suite à des traitements répétés. Des phénomènes de résistance aux
insecticides sont d’ailleurs apparus peu après la seconde guerre
mondiale, lors de l’avènement de l’agriculture intensive et de
l’utilisation massive d’insecticides chimiques qui l’a accompagnée.
Au moins 536 espèces d’arthropodes sont ainsi devenues
résistantes aujourd’hui à au moins un insecticide (Pimentel et
Burgess, 1985 ; Whalon et al., 2004-2007). Il n’est donc pas
surprenant que des résistances aux toxines de Bt aient pu être
sélectionnées en laboratoire chez plus de 17 espèces
d’insectes (Andow et Zwahlen, 2006 ; Tabashnik et al.,
2003) bien qu’un seul exemple soit à ce jour connu en champ :
celui de la teigne des crucifères Plutella xylostella (Ferré et Van
Rie, 2002).
Choisir des cultivars Bt s’apparente à un traitement préventif
systématique puisque cette décision intervient nécessairement en
début de saison, à un moment où l’abondance des ravageurs n’est pas
encore connue. Les toxines produites par les plantes Bt le sont
ensuite de manière constitutive : les insectes y sont exposés
tout au long de la saison. Ces plantes « insecticides »
exercent donc une pression de sélection d’une ampleur sans
précédent sur les ravageurs (Tabashnik et al., 2003). Dans les
zones géographiques où ces plantes Bt sont massivement mises en
culture, le risque d’évolution de résistances aux toxines de Bt est
donc particulièrement élevé.
La stratégie haute dose/refuge
L’adaptation des ravageurs des cultures aux toxines de Bt n’est
pourtant pas jugée inéluctable. Des théoriciens ont ainsi conçu
diverses stratégies de gestion dont l’objectif est de limiter,
voire même d’éviter, la sélection d’allèles de résistance (Comins,
1977 ; Gould, 1998). L’une de ces stratégies – la stratégie
« haute dose/refuge » – a été adoptée aux États-Unis pour
le maïs et le coton (Alstad et Andow, 1995). Cette stratégie, qui a
également été choisie pour gérer les maïs Bt en Espagne1, repose sur la mise en place de
parcelles dites « refuges » qui, plantées avec des
cultivars conventionnels ne produisant pas de toxines de Bt,
sont censées constituer un réservoir de ravageurs sensibles. Situés
à proximité des parcelles Bt, ces refuges sont destinés à
favoriser les accouplements entre les éventuels insectes résistants
– sélectionnés dans les cultures Bt – et les insectes
sensibles – préservés dans les refuges. Ces refuges peuvent être
constitués de la même espèce que celle cultivée dans les
parcelles Bt correspondantes. Cette solution a l’inconvénient
d’être potentiellement coûteuse – puisque les refuges sont
« laissés en pâture » aux ravageurs, bien que
l’agriculteur conserve la latitude d’effectuer un traitement
chimique pour limiter les taux d’infestation – et potentiellement
assez contraignante si l’agriculteur veut ou doit maintenir deux
filières séparées pour la récolte, le transport, le stockage ou la
commercialisation des deux types de plantes. Ces difficultés
expliquent sans doute le fait que, par exemple, plus de 20 %
des agriculteurs ayant cultivé des maïs Bt aux États-Unis en
2002 n’ont pas respecté toutes les règles de mise en place de
refuges (Bates et al., 2005). Dans le cas des ravageurs
polyphages, les autres espèces de plantes sauvages ou cultivées sur
lesquelles ils se développent pourraient aussi jouer le rôle de
refuges, ce qui limiterait les coûts.
L’intoxication par des toxines Cry se manifeste par une
paralysie quasi immédiate du tube digestif qui entraîne une
cessation de prise de nourriture. Cette paralysie est suivie par
une destruction de l’épithélium intestinal. Il y a alors
communication entre l’hémolymphe et la cavité intestinale
aboutissant à une diminution du pH intestinal pouvant conduire à la
mort de l’insecte (Ferré et Van Rie, 2002). La résistance aux
toxines de Bt est souvent liée à une diminution de l’affinité entre
ces toxines et leur récepteur de telle sorte que cette résistance
est souvent monogénique et récessive (Ferré et Van Rie, 2002). Par
ailleurs, la mise au point par transgenèse des cultivars Bt
produisant une dose de toxine très largement supérieure
(> 20 fois) (Gould, 1998) à la dose létale pour les
insectes sensibles permet d’espérer que la résistance soit
« fonctionnellement récessive », c’est-à-dire que seuls
les individus homozygotes résistants puissent survivre à
l’ingestion des tissus de ces plantes. Si les allèles de résistance
sont initialement rares (fréquence < 1‰) (Bourguet et al.,
2003 ; Stodola et al., 2006), la majorité des individus
sensibles est homozygote. Ainsi, les rares homozygotes résistants
sélectionnés par les plantes Bt ont une forte probabilité de se
croiser avec des individus sensibles. Les descendants issus de ces
croisements sont hétérozygotes et donc incapables de se développer
sur des plantes Bt, purgeant ainsi à chaque génération les
populations naturelles d’une partie des allèles de résistance, et
réduisant d’autant la vitesse de sélection de la résistance. Cette
contre-sélection des allèles de résistance pourrait d’ailleurs être
accentuée si, en l’absence de toxine de Bt, les individus porteurs
d’un allèle de résistance avaient une valeur sélective plus faible
que les homozygotes sensibles (« coût de la résistance »)
(Carrière et Tabashnik, 2001).
Outre ces facteurs génétiques, l’efficacité que l’on peut
escompter de la stratégie HDR dépend également de facteurs
écologiques, sur lesquels nous nous proposons de faire le point
dans le cas de la pyrale du maïs, Ostrinia nubilalis Hübner
(Lepidoptera : Crambidae), une des cibles principales des
maïs Bt.
Le cas de la pyrale du maïs et des maïs
transgéniques Bt
La pyrale du maïs, originaire d’Eurasie, s’est étendue en Amérique
du Nord suite à son introduction accidentelle au début du
XXe siècle. Elle est aujourd’hui l’un des
principaux insectes ravageurs du maïs et, à ce titre, la cible
d’une majeure partie des maïs Bt. Ces derniers, cultivés sur
plus de 11 millions d’hectares en 2005 – soit près de
13 % des surfaces totales de plantes transgéniques cultivées
sur l’ensemble du globe (Gómez-Barbero et Rodríguez-Cerezo, 2006)
–, produisent différentes toxines de la famille des protéines Cry
active contre les lépidoptères : Cry1Ab, Cry1Ac ou Cry1F. Les
autorisations de mises en culture des maïs Bt datent de 1995 aux
États-Unis, de 1997 dans l’Union européenne, et les premiers
cultivars de maïs Bt ont été inscrits en France au catalogue
officiel des semences et variétés en 1998. Depuis 2000, l’United
States Environmental Protection Agency (US EPA, Agence de
protection de l’environnement des États-Unis) a décidé la mise en
œuvre préventive de la stratégie HDR. Les agriculteurs cultivant
des maïs Bt doivent ainsi réserver 20 % (dans les zones
exemptes de cultures de coton) à 50 % (dans les zones
cotonnières) de la surface totale cultivée en maïs à des cultivars
conventionnels. L’EPA demande par ailleurs que ces refuges soient
distants au plus de 800 m (et si possible de moins de
400 m) des champs de maïs Bt (United States Environmental
Protection Agency, 2001).
Les bénéfices escomptés de la culture de maïs Bt sont une
réduction de l’usage des insecticides chimiques et une augmentation
des rendements. Il est toutefois difficile d’évaluer l’ampleur de
ces bénéfices. Par exemple, en 1998, alors que les maïs Bt ont
été cultivés sur 5,7 millions d’hectares aux États-Unis, leur
utilisation n’a permis d’y limiter l’usage de traitements
insecticides chimiques que sur une surface équivalente à
0,8 million d’hectares (Ferber, 1999). En effet, les
maïs Bt ont souvent été plantés dans des zones géographiques
jusqu’alors peu ou pas traitées contre la pyrale, les dégâts étant
trop limités pour motiver l’emploi d’insecticides chimiques. Aussi
le gain financier dû à l’augmentation de rendement n’a-t-il pas
systématiquement couvert le surcoût lié à l’achat des semences
transgéniques (Ferber, 1999 ; Gómez-Barbero et
Rodríguez-Cerezo, 2006).
Y a-t-il une alternative au maïs conventionnel pour jouer le
rôle de refuge ?
Les larves de pyrale du maïs peuvent se développer sur au moins
223 espèces de plantes autres que le maïs (Ponsard
et al., 2004). Ces plantes hôtes – sauvages ou cultivées –
présentes à proximité des parcelles de maïs pourraient constituer
une alternative ou un complément aux refuges de maïs conventionnel
(Gould, 1998). Parmi elles, l’armoise (Artemisia vulgaris L.)
et le houblon (Humulus lupulus L.) sauvage ou cultivé sont
régulièrement et assez massivement infestés en Europe et pouvaient
apparaître comme de bons « candidats ». Cependant, un
examen plus détaillé a révélé que, bien que morphologiquement non
distinguables, les pyrales qui se nourrissent de ces deux plantes
sont génétiquement différenciées de celles qui se développent sur
le maïs (Bontemps et al., 2004 ; Bourguet et al.,
2000 ; Martel et al., 2003) et retournent pondre sur leur
plante hôte d’origine (Bethenod et al., 2005). La
différenciation entre ces deux « races » pourrait
provenir du fait qu’elles émergent au printemps de façon légèrement
décalée dans le temps (Thomas et al., 2003), et/ou que les
femelles produisent des phéromones différentes (Pélozuelo
et al., 2004), d’où un isolement reproducteur presque total en
champ entre les deux races (Malausa et al., 2005). Bien que
régulièrement infestés par des pyrales, l’armoise et le houblon ne
peuvent donc être utilisés comme refuges complémentaires ou
alternatifs.
La pyrale du maïs se développe également sur des plantes
cultivées – telles que le sorgho, le tournesol ou le poivron. Dans
le sud de l’Europe, ces plantes sont présentes à proximité des
champs de maïs sur de plus grandes surfaces que l’armoise et le
houblon et – à l’exception du poivron – ne sont généralement pas
traitées contre la pyrale par les agriculteurs, ce qui suggère
qu’ils jugent les dégâts occasionnés acceptables. Du point de vue
génétique, Leniaud et al. (2006) ont constaté que les pyrales
qui se développent sur ces espèces appartiennent vraisemblablement
à la « race » infestant le maïs et devraient donc
s’accoupler librement avec les pyrales émergeant des champs de maïs
adjacents. L’amaranthe (Amaranthus sp.) et la lampourde
(Xanthium sp.), deux adventices du maïs, ont également été
incluses dans cette étude et ont donné des résultats similaires.
Néanmoins, les niveaux d’infestation par la pyrale étaient
largement inférieurs à ceux du maïs pour l’ensemble de ces plantes,
si bien qu’elles pourraient au mieux constituer un complément
d’appoint de refuges à ceux assurés par le maïs conventionnel.
La stratégie HDR et le comportement de dispersion chez la
pyrale du maïs
Lorsque la stratégie HDR a été mise en place aux États-Unis, la
dispersion de la pyrale du maïs était mal connue (Showers
et al., 1976). Suite à la mise en culture de maïs Bt,
celle-ci a été étudiée plus en détail. Pour ce faire, des individus
marqués furent lâchés dans des champs de maïs ou leurs bordures –
connues pour être des lieux de vie et d’accouplement privilégiés
pour les pyrales –, puis recapturés au moyen de pièges à phéromones
ou de pièges lumineux disposés à différentes distances du point de
lâcher (Hunt et al., 2001 ; Qureshi et al.,
2005 ; Showers et al., 2001). Un inconvénient de ces
pièges est qu’ils sont attractifs, si bien qu’ils peuvent modifier
le comportement de dispersion qu’ils sont censés révéler. De plus,
dès que les pièges sont situés un peu loin du point de lâcher – ce
qui est nécessaire pour ne pas trop biaiser le comportement des
individus – les taux de recapture sont extrêmement bas (de l’ordre
de 0,1-1 %, sans compter que les pièges à phéromones ne
permettent de recapturer que des mâles). Ainsi, les résultats
obtenus permettaient-ils tout au plus de constater qu’un petit
nombre d’individus avait été capable de parcourir de grandes
distances – plusieurs centaines de mètres, voire plusieurs
kilomètres. Or, plus qu’une distance maximale parcourue par
certains individus, l’efficacité de la stratégie HDR dépend de la
distance typique parcourue par la majorité des individus d’une
population, qui est bien plus déterminante pour la probabilité
globale d’accouplements résultant en une descendance hétérozygote.
Nous avons donc étudié ce comportement moyen en recapturant des
individus relâchés marqués : i) au filet à papillon – et non
plus avec des pièges – ; et ii) à proximité immédiate –
quelques dizaines de mètres – du lieu de lâcher. Ces études ont été
menées dans sept champs de maïs de la région toulousaine, durant
trois années consécutives (2003, 2004 et 2005). Deux résultats
saillants sont à retenir :
- 1. Une proportion modeste mais non nulle des papillons
marqués se trouvait encore à moins de 50 mètres du point de
lâcher, 12 heures (Bailey et al., 2007) et même
36 heures (Dalecky et al., 2006) après ce
lâcher ;
- 2. La proportion recapturée était éminemment variable –
de moins de 1 % à plus de 60 %.
Le premier point indique bien qu’une capacité, même avérée, de
certains membres d’une espèce à disperser sur de grandes distances
n’implique pas que la majorité des individus utilise effectivement
ce potentiel. En l’occurrence, une fraction des pyrales adultes
reste quasiment sur place pendant au moins une journée après leur
émergence.
Le second point montrant que cette proportion était extrêmement
variable, nous avons recherché les facteurs susceptibles de
l’influencer. Deux types de facteurs ont été identifiés (Bailey
et al., 2007) : le climat – que l’on peut difficilement
envisager de modifier –, et le microhabitat qui, lui, peut être
manipulé. La comparaison des conditions climatiques qui prévalaient
pendant les différentes sessions de ce travail a montré que la
dispersion était d’autant plus limitée que la température nocturne
était plus fraîche et que le vent était plus fort. Cette influence
de la température suggère notamment que la dispersion pourrait être
plus réduite en début de saison et dans les zones les plus
septentrionales de l’aire de répartition de la pyrale. Les
paramètres de la stratégie HDR pourraient donc devoir être modulés
selon la zone géographique considérée. Il est apparu également que
les papillons manifestaient une certaine constance dans leur choix
de microhabitat. En effet, lors de la recapture, les microsites les
plus riches en papillons avant le lâcher initial l’étaient
également lors de la recapture. Bien que cette étude n’ait pas
permis de déterminer précisément quels facteurs du microhabitat
sont attractifs pour les pyrales, ce résultat ouvre une perspective
intéressante : celle de le manipuler pour diriger la
dispersion des individus vers les zones désirées. Une manière
drastique mais probablement efficace de le faire, même sans
connaître ces facteurs en détail, serait d’ailleurs, par exemple,
de systématiquement couper à ras la végétation des bordures dont on
souhaite éloigner les papillons (la pyrale du maïs ne se trouve
pour ainsi dire jamais sur un sol exempt de strate herbacée), et de
laisser les autres en l’état. Notons toutefois que cela pourrait
interférer avec l’obligation pour les agriculteurs de mettre en
place des bandes enherbées afin de limiter la pollution aquatique
par les pesticides (Parlement européen et Conseil de l’Union
européenne, 2000).
On peut envisager deux manières de favoriser les accouplements
produisant des hétérozygotes résistants-sensibles : attirer
les papillons sensibles des refuges vers les champs Bt, ou
attirer les papillons résistants qui seraient issus des
champs Bt vers les refuges. Néanmoins, ce raisonnement ne
tient que si la dispersion a lieu avant l’accouplement. Dans le cas
inverse – c’est-à-dire si l’accouplement se produit avant la
dispersion –, la dispersion ultérieure n’aura plus pour effet que
d’éloigner le lieu de ponte du lieu d’accouplement, sans garantie
que les individus résistants se soient accouplés avec des individus
sensibles et non entre eux.
Nous avons donc engagé une étude pour examiner dans quel ordre
se produisent la dispersion et l’accouplement chez la pyrale
(Dalecky et al., 2006). Nous avons relâché des papillons
adultes vierges, âgés de moins de 24 heures et identifiés par
un marquage biochimique des tissus, mais aussi des spermatophores
que les mâles transfèrent aux femelles lors de l’accouplement
(Ponsard et al., 2004). Ces spermatophores se dégradant assez
lentement, on peut donc établir si une femelle marquée (donc
faisant partie du lot de pyrales relâchées) a été fécondée par un
mâle sauvage ou par l’un des mâles relâchés en même temps
qu’elle.
Les résultats montrent que les pyrales mâles et femelles se
déplacent sur de faibles distances (moins de 70 m) durant les
premières 24 heures après leur émergence, et surtout qu’une
fraction non négligeable d’entre elles – en moyenne 18 % des
femelles, avec un maximum de 57 % – s’accouple localement. Les
femelles relâchées s’accouplent indifféremment avec des mâles
locaux ou avec des mâles immigrants provenant des champs alentours.
À l’inverse, toutefois, les femelles immigrantes arrivent
souvent fécondées et ont une probabilité plus faible de s’accoupler
localement que les femelles résidentes.
Enfin, un paramètre supplémentaire essentiel, d’après les études
théoriques, à la réussite de la stratégie HDR, est le comportement
de ponte des femelles (Caprio, 2001 ; Onstad et al.,
2002). Dans le cas où il n’y a pas de rotation des cultures –
c’est-à-dire si les refuges et les champs Bt sont toujours
cultivés sur les mêmes parcelles d’une année sur l’autre – une plus
forte dispersion des femelles engendre deux effets opposés dont la
résultante est difficile à prévoir. En effet, si l’on favorise une
agrégation des femelles près des champs de maïs Bt, leur
descendance sera exposée à la toxine et les éventuels hétérozygotes
porteurs d’un allèle de résistance seront éliminés. Ce bénéfice
risque toutefois d’être contrebalancé par l’augmentation de la
pression de sélection globale puisqu’une plus grande proportion de
l’ensemble d’une génération donnée sera passée au crible des
toxines produites par les maïs Bt. Une agrégation des femelles
près des refuges permettrait de limiter cette sélection mais
risquerait en retour de favoriser la survie des hétérozygotes,
limitant ainsi la purge des allèles de résistance. Ce dilemme
disparaît en cas de rotation des cultures : quel que soit le
lieu où les pyrales s’accouplent – maïs Bt ou refuge –, les
descendants n’émergeront pas nécessairement dans le même type de
culture. Dans ce dernier cas, il semblerait donc n’y avoir que des
avantages à favoriser la dispersion.
Conclusion
Ainsi, même si c’est là ce qui était prévu par les concepteurs de
la stratégie HDR, il n’est pas certain qu’en pratique
« l’utilisation de zones refuges [...] permet à la pyrale de
rester hétérozygote pour son gène de résistance et de conserver
ainsi sa vulnérabilité vis-à-vis de la toxine » (Houdebine,
2006). Dix ans après les premières cultures de maïs Bt aux
États-Unis, aucune larve résistante à ces maïs n’a encore été
détectée en champ, sans qu’il soit possible de dire s’il faut y
voir une preuve de l’efficacité de la stratégie HDR telle qu’elle
est mise en place aux États-Unis – dont les études présentées ici
montrent qu’elle n’est pas forcément optimale – ou un répit dû à
une fréquence initiale extrêmement basse des allèles de résistance.
Quoi qu’il en soit, la variabilité des comportements de dispersion
et d’accouplement est telle que la stratégie pour contrecarrer la
sélection des résistances aux toxines de Bt ne peut probablement
pas être universelle, mais doit plutôt s’envisager au cas par cas,
tout comme, plus généralement, les procédures d’évaluation des
risques (Andow et Zwahlen, 2006 ; Hilbeck et Andow,
2004 ; Ponti, 2005). Les lacunes qui existent aujourd’hui du
point de vue de la compréhension des processus biologiques
conduisent à un niveau d’incertitude élevé. Des études telles que
celles que nous avons présentées, combinant des approches de
modélisation et de terrain, peuvent être faites en amont de la mise
en culture des plantes transgéniques en utilisant des maïs qui ne
sont pas génétiquement modifiés, pour la gestion desquels une
meilleure connaissance de la biologie des ravageurs peut d’ailleurs
être utile également.
Remerciements
Les recherches correspondant à cet article ont reçu des
financements du ministère français de l’Éducation nationale et de
la Recherche (appels d’offres « Impact des OGM » et
« Fonctionnement et dynamique de la biosphère
continentale »), du Centre national de la recherche
scientifique (appel d’offres « Impact des biotechnologies sur
les agroécosystèmes ») et de l’Union européenne (projet
« Protecting the Benefit of Bt Technology – ProBenBt »).
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1 P. Castañera, communication
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