L’épilepsie avec pointes-ondes continues du sommeil : entité propre ou simple aspect d’une encéphalopathie épileptique ?

ARTICLE

Auteur(s) : Julien Praline^1,2, Séverine Debiais¹, Bertrand de Toffol¹, Caroline Hommet^2,3

¹Service de Neurologie et de Neurophysiologie Clinique, Hôpital Bretonneau, CHRU de Tours 2, bd Tonelé, 37044 Tours cedex
²Inserm U619
³Centre Mémoire Ressources et Recherche région, Centre Hôpital Bretonneau CHRU Tours

• – une épilepsie avec crises focales ou apparemment généralisées : crises cloniques uni- ou bilatérales, crises tonico-cloniques, absences, crises motrices focales, crises partielles complexes ou chutes épileptiques ;
• – un trouble moteur : ataxie, dyspraxie, dystonie ou déficit unilatéral ;
• – une détérioration neuropsychologique, intéressant l’ensemble des fonctions cognitives ou plus sélectives.

Épidémiologie

Ces chiffres sont probablement surestimés en raison d’un biais de recrutement des différents centres. La fréquence semble plus importante en Asie et en Europe par rapport au continent américain (Jayakar et Shashi, 1991). Dans les premières descriptions, il n’était pas observé de différence entre les deux sexes. Actuellement, quelques auteurs signalent une prépondérance masculine avec 63 % de garçons (Bureau, 1995).

Présentation clinique

• 1) Initialement, des crises épileptiques généralisées ou focales, sporadiques, le plus souvent nocturnes apparaissent alors que l’EEG de sommeil ne montre pas de POCS,
• 2) Ensuite, alors que les crises épileptiques deviennent fréquentes et sont associées à une stagnation voire une régression des acquisitions, la présence d’une activité de pointes-ondes continues pendant le sommeil lent est confirmée par la polysomnographie,
• 3) Enfin, la dernière étape est marquée par la guérison de l’épilepsie et l’amélioration des performances intellectuelles avec possibilité de déficits cognitifs séquellaires parfois sévères alors que les enregistrements polysomnographiques ne mettent plus en évidence l’activité paroxystique pathologique (Bureau, 1995).

Antécédents

Des antécédents personnels sont présents dans environ 1/3 des cas (Bureau, 1995). L’hydrocéphalie valvée semble particulièrement fréquente touchant 30 % des cas (Veggiotti et al., 1998). Il peut aussi s’agir d’une souffrance pré- ou périnatale, d’un retard psychomoteur, d’une hémiparésie congénitale, de convulsions néonatales ou d’une tétraparésie.

La présence d’antécédents neurologiques et d’anomalies cérébrales radiologiques a conduit certains auteurs à parler de syndromes de POCS lésionnels ou symptomatiques (Jayakar et Shashi, 1991 ; Tassinari et al., 1985 ; Morikawa et al., 1989 ; Veggiotti et al., 1999). Les cas cryptogéniques restent les plus fréquents : 61 % pour Tassinari et al. (1985), 75 % pour Morikawa et al. (1989).

Épilepsie

Pendant la période de POCS, l’épilepsie est considérée comme sévère dans 93 % des cas avec plusieurs crises par jour et l’association de plusieurs types de crises est fréquente chez un même sujet, avec une nette prédominance des absences atypiques, avec ou sans chute, et parfois compliquées d’état de mal absence (Bureau, 1995). Seuls 12 % des patients ne présentent qu’un seul type de crise (Bureau, 1995). L’apparition des POCS sur l’EEG inaugure aussi la survenue de nouveaux types de crises chez un patient (Bureau, 1995).

Tassinari et al. (2000) distinguent trois groupes de patients en fonction de leur épilepsie :

• – patients présentant uniquement des crises motrices, qui restent rares et nocturnes durant toute leur évolution (11 % des cas) ;
• – patients avec des crises focales motrices ou tonico-cloniques généralisées souvent nocturnes mais qui ont aussi des absences lors des périodes de POCS (44,5 % des cas) ;
• – patients qui ont de rares crises nocturnes et qui présentent au moment des POCS des absences avec fréquemment des composantes toniques ou atoniques pouvant conduire à des chutes (44,5 % des cas).

Enfin, il n’y a pas de différence significative en ce qui concerne la sévérité des crises entre les cas cryptogéniques et symptomatiques (Genton et Bureau, 1991).

Troubles neuropsychologiques

Avant la période de POCS, le développement psychomoteur est normal dans la majorité des cas (Morikawa et al., 1989 ; Dalla Bernardina et al., 1989).

Le début des troubles neuropsychologiques peut être insidieux ou aigu (Roulet-Perez et al., 1993). La majorité des auteurs s’accorde à dire que cette détérioration est globale, non spécifique (Bureau, 1995 ; De Negri, 1997). Les troubles du comportement sont les premiers rapportés par l’entourage (Roulet-Perez et al., 1993). Il s’agit d’une hyperactivité, d’une impulsivité, d’une désinhibition, de troubles de l’attention et de la concentration (Roulet-Perez et al., 1993 ; Bureau, 1995 ; De Negri, 1997). Il en résulte, pour certains enfants, des difficultés relationnelles et sociales parfois marquées (Bureau, 1995 ; De Negri, 1997). Le comportement de ces enfants est quelquefois qualifié de psychotique (Kyllerman et al., 1996).

Une baisse importante voire massive du QI (jusqu’à 45) est notée (Genton et Bureau, 1991 ; Bureau, 1995 ; De Negri, 1997). Chez les patients présentant un retard mental antérieur à l’apparition des POCS, la régression est massive en tous points (Bureau, 1995) et les troubles du comportement sont très sévères (Genton et Bureau, 1991). Dans les autres cas (les plus fréquents), il existe constamment, pendant la période de POCS, une atteinte marquée des capacités d’orientation temporelle et spatiale (Genton et Bureau, 1991 ; Bureau, 1995 ; De Negri, 1997). Le concept de temps est flou ; ces enfants éprouvent d’importantes difficultés à construire une séquence temporelle (narration d’une histoire connue, arrangement d’images du sub-test de la WAIS). Les capacités visuospatiales et de reconnaissance visuelle sont aussi altérées (Roulet-Perez et al., 1993).

Les troubles du langage, bien connus dans le syndrome de Landau-Kleffner ou Aphasie Acquise avec épilepsie où ils sont au premier plan, ont été peu étudiés dans le syndrome de POCS. Certains auteurs ont observé une structure du langage normale mais un contenu pathologique avec baisse de la fluence verbale, écholalie, réponses inadaptées et persévérations (Roulet-Perez et al., 1993). Les concepts verbaux abstraits (analogies, relations causales, classement en catégories) peuvent être incompris (Roulet-Perez et al., 1993). Le manque de stratégie rend la lecture difficile (Roulet-Perez et al., 1993). Une étude récente des capacités langagières de sujets atteints de syndrome de POCS a mis en évidence des troubles morphosyntaxiques dans différents domaines grammaticaux et lexicaux, avec une compréhension orale préservée. Ces résultats suggèrent une atteinte du langage plus sèvère et globale que celle décrite dans la littérature initialement, et évoquent un profil langagier différent de celui du syndrome de Landau Kleffner, où la compréhension orale est massivement atteinte (Debiais et al., 2007).

L’association de troubles du comportement, de difficultés mnésiques, et de troubles pragmatiques du langage a fait évoquer un dysfonctionnement frontal (Roulet-Perez et al., 1993). De plus, des difficultés de raisonnement verbal et non verbal, une altération des séquences temporelles (narration d’histoires, arrangements d’images et similitudes), et des persévérations dans des tâches de manipulation de matériel visuo-spatial comme l’épreuve des cubes ont été rapportées et sous-tendent cette hypothèse (Roulet-Perez et al., 1993). Les mêmes auteurs ont décrit chez un sujet suivi jusqu’à l’âge adulte des difficultés aux épreuves GO/No GO qui confirment un trouble des fonctions exécutives (Roulet-Perez et al., 1998).

Une altération des performances pragmatiques du langage a été suggérée devant des troubles dans le discours (manque de contrôle de la pensée, commentaires non pertinents par association d’idées) rendant le propos peu informatif et mal adapté au contexte (Praline et al., 2003) ou encore des troubles langagiers qualifiés de « sémantico-pragmatiques » (déficit linguistique en situation conversationnelle, paraphasies verbales et néologismes sans troubles phonologiques et syntaxiques) (Roulet-Perez et al., 1993). Ces troubles de la pragmatique ont été confirmés récemment par des évaluations spécifiques (Debiais et al., 2007), suggérant l’intérêt d’étudier plus systématiquement ce type de compétence. Les troubles du langage observés prédominaient dans les épreuves de « jugement lexical et grammatical » qui mettent en jeu les compétences métalinguistiques. Il était demandé aux sujets de porter un jugement d’acceptabilité sur la concordance entre une image et un énoncé entendu (Khomsi, 2006). Ces difficultés de mise à distance et de contrôle du langage semblent également témoigner de troubles des fonctions exécutives (Debiais et al., 2007).

Enfin, des troubles mnésiques sont notés par la plupart des auteurs (Genton et Bureau, 1991 ; Bureau, 1995 ; De Negri, 1997) et il peut exister des difficultés en arithmétique, dans l’utilisation des nombres pour la résolution d’opérations simples et de problèmes (Boel et Casaer, 1989 ; Roulet-Perez et al., 1993).

Troubles moteurs

Électroencéphalogramme

Avant la période de POCS

Lors du sommeil, on note une majoration des anomalies intercritiques sans altération des aspects normaux ni de l’organisation cyclique du sommeil (Bureau, 1995).

Pendant la période de POCS

L’enregistrement du sommeil nocturne révèle selon la définition, des pointes-ondes continues pendant les phases de sommeil lent (figure 1). Cet aspect apparaît entre 4 et 14 ans (âge moyen : 8 ans), environ 1 à 2 ans après le début de l’épilepsie. Selon la définition, l’index de pointes-ondes dans le sommeil lent doit être supérieur ou égal à 85 % sur au moins 3 enregistrements polygraphiques sur une période d’au moins 1 mois (Patry et al., 1971). Cet index est défini par la formule suivante : somme totale de pointes-ondes (min) multipliée par 100, divisée par la durée totale du sommeil lent (min) (Morikawa et al., 1985 ; Boel et Casaer, 1989).

Plusieurs auteurs considèrent ce seuil comme arbitraire (Jayakar et Shashi, 1991 ; Billard et al., 1990 ; Billard et al., 1982) car il existe des variations inter- et intra-individuelles importantes quant à la densité de pointes-ondes pendant le sommeil chez ces enfants. Si la densité est inférieure à 85 %, le terme de syndrome de POCS atypique a été proposé (Jayakar et Shashi, 1991).

Dans les descriptions initiales, les auteurs parlaient de pointes-ondes lentes (1,5 à 2 Hz) diffuses. Mais cet aspect EEG n’est pas unique. Il peut s’agir de pointes lentes (ou ondes aiguës) sans onde lente associée (Roulet-Perez et al., 1993), plutôt de distribution focale (volontiers frontale ou temporale) ou nettement asymétrique (Billard et al., 1982 ; Morikawa et al., 1995 ; Veggiotti et al., 1999). L’aspect de POCS se voit dès que l’enfant s’endort. Le pourcentage de POCS est plus important au cours du premier cycle de sommeil et diminue au cours des cycles suivants (Bureau, 1995). Ainsi, quelques aspects EEG physiologiques du sommeil peuvent apparaître dans les derniers cycles. Deux patterns ne sont jamais rencontrés : les polypointes-ondes et les bouffées de rythmes rapides (Bureau, 1995). Pendant les rares périodes de fragmentation de l’activité paroxystique, il persiste des anomalies focales à type d’ondes lentes ou de pointes-ondes à prédominance frontale (Genton et Bureau, 1991).

Pendant le sommeil paradoxal, l’activité paroxystique se fragmente et devient discontinue. L’index de pointes-ondes est en général inférieur à 25 % et l’aspect électrique est souvent proche de celui observé pendant la veille. Des crises focales infracliniques peuvent être enregistrées en fin d’une phase de sommeil paradoxal.

En dehors du sommeil paradoxal, les autres stades de sommeil sont difficilement identifiables même si l’organisation cyclique du sommeil semble préservée (Bureau, 1995, Genton et Bureau, 1991). La qualité clinique du sommeil ne semble pas altérée même si des micro-réveils sont notés (Rousselle et Revol, 1995).

L’âge de découverte des POCS est souvent difficile à déterminer car les enregistrements de sommeil sont rarement réalisés dès les premiers signes cliniques. La durée de la période de POCS est, elle aussi, difficile à apprécier pour la même raison. L’âge moyen d’arrêt est de 11 ans 1 mois dans la série du Centre Saint-Paul en 1991. La durée de la période de POCS oscille entre 6 mois et 5 ans1/2 (Genton et Bureau, 1991).

Après la période de POCS

Imagerie cérébrale

Des études de suivi en PET-scan ont été réalisées chez des patients porteurs d’un syndrome de POCS (Park et al., 1994 ; Maquet et al., 1995). Les patterns métaboliques sont variables d’un patient à l’autre et chez le même patient en fonction de l’évolution. Néanmoins, plusieurs caractéristiques sont dégagées. L’activité métabolique est plus grande dans les régions corticales plus particulièrement associatives que dans les régions sous-corticales, à l’image de ce qui est rapporté sur un cerveau immature (Park et al., 1994 ; Maquet et al., 1995). Alors que ces anomalies corticales sont asymétriques, le métabolisme des thalami est modifié de façon bilatérale et symétrique (Maquet et al., 1995).

Évolution à long terme

Epilepsie

Cependant, plus récemment, des observations de patients présentant des POCS à l’âge adulte ont été rapportées (Roulet-Perez et al., 1998 ; Hommet et al., 2000 ; Mariotti et al., 2000).

Cognition

Les études qualitatives sur le devenir social et neuropsychologique à l’âge adulte sont rares, portant surtout sur des cas isolés (Roulet-Perez et al., 1998 ; Hommet et al., 2000 ; Mariotti et al., 2000 ; Veggiotti et al., 2001). Le pronostic semble hétérogène. Dans l’analyse du devenir clinique, cognitif, social et/ou professionnel à l’âge adulte de 5 sujets porteurs d’un syndrome de POCS, les performances intellectuelles étaient diminuées pour 3 patients dans tous les domaines cognitifs dans des proportions variables (Praline et al., 2003). Seulement deux patients sur cinq avaient une bonne intégration sociale et professionnelle. Dans le domaine du langage, les scores en dénomination orale étaient normaux mais le score en fluence verbale de 2 patients était pathologique. La majorité des patients présentaient une lenteur d’idéation et, donnaient l’impression, dans leur discours, d’un manque de contrôle de la pensée (commentaires mal à-propos, par associations d’idées), qui faisait évoquer des troubles de la pragmatique du langage (Praline et al., 2003). De même, l’étude spécifique des compétences langagières et pragmatiques chez de jeunes adultes considérés comme « guéris » d’un syndrome de POCS a montré la persistance à long terme d’altérations des performances langagières, plus ou moins sévères selon les sujets (Debiais et al., 2007).

Ces résultats confirment l’existence de déficits cognitifs à long terme, persistant bien après la phase de POCS dite « active », et la variabilité du pronostic selon les patients. Pour certains, les facteurs pronostiques à moyen terme sont l’âge de découverte des POCS, la durée des POCS et la sévérité des perturbations à la phase d’état (Bureau et al. 1990 ; Bureau, 1995). La topographie du foyer intercritique semble aussi jouer sur le type de déficit persistant (Roulet-Perez et al., 1993 ; Veggiotti et al., 2002 ; Praline et al., 2003).

Les troubles neuropsychologiques soulignent l’importance du suivi et de la prise en charge de ces patients à l’âge adulte, même après la disparition des anomalies EEG et des crises épileptiques.

Physiopathologie

La survenue d’une synchronisation bilatérale secondaire implique l’existence d’un foyer épileptique primaire. Plusieurs éléments orientent en effet vers une origine focale des manifestations cliniques et électroencéphalographiques (Roulet-Perez et al., 1993 ; De Negri, 1997 ; Roulet-Perez et al., 1998 ; Veggiotti et al., 1999 ; Tassinari et al., 2000). Tout d’abord, la sémiologie des crises est le plus souvent partielle ; l’EEG lors de la veille et pendant les phases de sommeil paradoxal montre typiquement des anomalies paroxystiques focales. Les POCS bilatérales sont supprimées par l’injection intra-carotidienne unilatérale (du côté des anomalies focales présentes lors de la veille) d’un barbiturique (Park et al., 1994). Un foyer localisé aux aires motrices est associé à un trouble moteur sous la forme d’une dystonie, d’une dyspraxie, d’une ataxie ou d’un déficit moteur unilatéral (Tassinari et al., 1995 ; Neville et al., 1998 ; Veggiotti et al., 1999) et à l’apparition de myoclonies négatives pendant la veille (Dalla Bernardina et al., 1989). Les études en PET-scan montrent des anomalies focales (Park et al., 1994 ; Maquet et al., 1995). Enfin, un cas de syndrome de POCS est rattaché dans la littérature à une dysplasie corticale focale frontale dont l’ablation a permis la disparition des crises épileptiques (Roulet-Perez et al., 1998).

La localisation d’un éventuel foyer primaire n’est pas clairement établie. Les structures amygdalo-hippocampo-limbiques sont suspectées en raison de leur seuil épileptogène bas et de leur capacité à favoriser la diffusion d’anomalies paroxystiques (De Negri, 1997 ; Yasuhara et al., 1991). Les analyses électro-cliniques des patients orientent plutôt vers un foyer frontal (Roulet-Perez et al., 1993 ; Veggiotti et al., 2002) ou postérieur (Praline et al., 2003) alors que dans le syndrome de Landau-Kleffner l’activité paroxystique intercritique semble toucher volontiers le lobe temporal (Beaumanoir et al., 1992).

Le lien entre anomalies paroxystiques et troubles neuropsychologiques est moins évident que celui qui unit anomalies paroxystiques et épilepsie. Il est expérimentalement démontré qu’un phénomène paroxystique entraîne une perturbation de l’organisation des réseaux neuronaux (Moshe, 1993 ; Wasterlain et al., 1993). Les périodes critiques de vulnérabilité maximale (spécifiques pour chaque fonction corticale) coïncident avec une surproduction synaptique. Ainsi, toute perturbation pendant ces périodes critiques est susceptible d’interférer avec l’installation des connexions et l’organisation des fonctions corticales correspondantes (Wasterlain et al., 1993 ; De Negri, 1995). L’hypothèse d’une rupture de la synaptogénèse normale durant une période critique du développement, entre 5 et 8 ans environ, a été soulevée (Kyllerman et al., 1996). Les données des études en PET-scan suggèrent que les troubles neuropsychologiques accompagnant les POCS soient causés par une altération de la maturation d’une ou plusieurs aires corticales associatives (Maquet et al., 1995).

Le rôle direct d’un foyer épileptique sur les fonctions cognitives a été évoqué (Piccirilli et al., 1994) et des troubles cognitifs transitoires pendant des décharges EEG infracliniques ont été démontrés (Binnie et Marston, 1992 ; Siebelink et al., 1988). Dans le syndrome de POCS, plusieurs liens unissent perturbations neuropsychologiques et activité paroxystique anormale. D’une part, il existe un lien temporel net entre la survenue de POCS et la détérioration neuropsychologique : apparition simultanée et régression quoique partielle des troubles neuropsychologiques lors de la disparition des POCS. D’autre part, la durée des POCS et l’état neuropsychologique final sont corrélés avec une durée de POCS inférieure à 6 mois considérée comme un facteur de bon pronostic (Rousselle et Revol, 1995). Le syndrome de POCS pourrait être ainsi un modèle de troubles neuropsychologiques prolongés induits par une activité paroxystique intercritique sur un cerveau immature (Binnie, 1993 ; Tassinari et al., 2000).

Traitement

Les anomalies EEG pendant le sommeil sont, par contre, considérées comme réfractaires (Genton et Bureau, 1991 ; Jayakar et Shashi, 1991 ; Tassinari et al., 2000). Les injections intraveineuses de benzodiazépines font disparaître les POCS pendant une heure environ (Tassinari et al., 1985 ; Genton et Bureau, 1991). Les benzodiazépines per os, en particulier le clobazam, sont efficaces mais leur effet reste limité et transitoire (Genton et Bureau, 1991 ; Jayakar et Shashi, 1991, Tassinari et al., 2005). Elles peuvent entraîner un comportement hyperactif (Galanopoulou et al., 2000) mais semblent atténuer les signes « psychotiques » en inhibant l’activité limbique (Yasuhara et al., 1991). D’autres auteurs constatent une amélioration des troubles neuropsychologiques sous benzodiazépines (Billard et al., 1982 ; Jayakar et Shashi, 1991). Mais il est difficile de savoir si l’amélioration retrouvée dans quelques cas est directement liée au traitement ou à une rémission spontanée fortuite compte tenu des variations spontanées intra-individuelles de densité d’anomalies paroxystiques pendant le sommeil (Jayakar et Shashi, 1991). Il est reconnu que la carbamazépine aggrave l’aspect électroencéphalographique de POCS (Lerman, 1986 ; Galanopoulou et al., 2000).

La corticothérapie (stéroïdes ou ACTH) a une efficacité nette sur les POCS et les troubles neuropsychologiques (Billard et al., 1982 ; Jayakar et Shashi, 1991). L’effet peut être limité à la durée du traitement et un échappement peut survenir en cas de diminution trop rapide des doses (Billard et al., 1982 ; Genton et Bureau, 1991).

L’association valproate de sodium-benzodiazépine est considérée actuellement comme le traitement le plus efficace. De façon générale, un traitement agressif des anomalies EEG se justifie en raison de liens étroits entre l’apparition d’anomalies paroxystiques pendant le sommeil et la détérioration neuropsychologique qui conditionne le pronostic à long terme (Tassinari et al., 2005). Néanmoins, une polythérapie doit si possible être évitée (Van Lierde, 1995). A l’image de la résection sous-piale multiple proposée dans les syndromes de Landau et Kleffner, un traitement chirurgical pourrait être envisagé (Tassinari et al., 2000). Enfin, un comportement hyperactif ou un trouble sévère de l’attention peut justifier la prise d’amphétamines (Galanopoulou et al., 2000).

Conclusion

Références

Beaumanoir, 1992 Beaumanoir A. Landau-Kleffner syndrome. In : Roger J, Bureau M, Dravet C, Dreifuss FE, Perret A, Wolf P, eds. Epileptic syndromes in infancy, childhood and adolescence, 2nd ed. London : John Libbey, 1992 : 231-44.

Beaumanoir et al, 1995 Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. Electrical Status Epilepticus during Slow Sleep. London : John Libbey, 1995.

Beaumanoir, 1995 Beaumanoir A. EEG data. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 27-36.

Billard et al, 1982 Billard C, Autret A, Laffont F, Lucas B, Degiovanni E. Electrical status epilepticus during sleep in children : a reappraisal from eight new cases. In : Sterman MB, Shouse MN, Passouant P, eds. Sleep and epilepsy. New York : Academic Press, 1982 : 481-94.

Billard et al, 1990 Billard C, Autret A, Lucas B, et al. Are frequent spike-waves during non-REM sleep in relation with an acquired neuro-psychological deficit in epileptic children? Neurophysiol Clin 1990 ; 20 : 439-53.

Binnie et Marston, 1992 Binnie CD, Marston D. Cognitive correlates of interictal discharges. Epilepsia 1992 ; 33(Suppl 6) : S11-S17.

Binnie, 1993 Binnie CD. Significance and management of transitory cognitive impairment due to subclinical EEG discharges in children. Brain Dev 1993 ; 15 : 23-30.

Boel et Casaer, 1989 Boel M, Casaer P. Continuous Spikes and Waves During Slow Sleep : a 30 months follow-up study of neuropsychological recovery and EEG findings. Neuropediatrics 1989 ; 20 : 176-80.

Bureau et al, 1990 Bureau M, Cordova S, Dravet C, Roger J, Tassinari CA. Epilepsie avec pointes-ondes continues pendant le sommeil lent (POCS). Évolution à moyen et long terme. (à propos de 15 cas). Epilepsies 1990 ; 2 : 86-94.

Bureau, 1995 Bureau M. Continuous spikes and waves during slow sleep (CSWS) : definition of the syndrome. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 17-26.

Commission on Classification, 1989 Commission on Classification and Terminology of the International League Against Epilepsy. Proposal for revised classification of epilepsies and epileptic syndromes. Epilepsia 1989 ; 30 : 389-99.

Dalla Bernardina et al, 1989 Dalla Bernardina B, Fontana E, Michelizza B, Colamaria V, Capovilla G, Tassinari CA. Partial epilepsy of childhood, bilateral synchronization, continuous spike-waves during slow sleep. In : Manelis S, Bental E, Loeber JN, Dreifuss FE, eds. Advances in epileptology. New York : Raven Press, 1989 : 295-302.

De Negri, 1997 De Negri M. Electrical status epilepticus during sleep (ESES). Different clinical syndromes : towards a unifying view? Brain Dev 1997 ; 19 : 447-51.

De Negri, 1994 De Negri M. Electrical status epilepticus in childhood : neuropsychological impairment and therapeutic management. Dev Med Child Neurol 1994 ; 36 : 183-6.

De Negri, 1995 De Negri M. The maturational development of the child : developmental disorders and epilepsy. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 3-8.

De Tiege et al, 2006 De Tiege X, Goldman S, Verheulpen D, Aeby A, Poznanski N, Van Bogaert P. Coexistence of idiopathic rolandic epilepsy and CSWS in two families. Epilepsia 2006 ; 47 : 1723-7.

Debiais et al, 2007 Debiais S, Tuller L, Barthez MA, et al. Epilepsy and language development : the Continuous spike-waves during slow sleep Syndrome. Epilepsia 2007 ; (sous presse).

Galanopoulou et al, 2000 Galanopoulou AS, Bojko A, Lado F, Moshe SL. The spectrum of neuropsychiatric abnormalities associated with electrical status epilepticus in sleep. Brain Dev 2000 ; 22 : 279-95.

Genton et Bureau, 1991 Genton P, Bureau M. Le syndrome des POCS (Épilepsies avec pointes-ondes continues pendant le sommeil lent). A.N.A. E 1991 ; 3 : 153-62.

Guzzetta et al, 2005 Guzzetta F, Battaglia D, Veredice C, et al. Early thalamic injury associated with epilepsy and continuous spike-wave during slow sleep. Epilepsia 2005 ; 46 : 889-900.

Guerrini et al, 1998 Guerrini R, Genton P, Bureau M, et al. Multilobar polymicrogyria, intractable drop attack seizures, and sleep-related electrical status epilepticus. Neurology 1998 ; 35 : 661-74.

Hommet et al, 2000 Hommet C, Billard C, Barthez MA, et al. Continuous spikes and waves during slow sleep (CSWS) : outcome in adulthood. Epileptic Disord 2000 ; 2 : 107-12.

Jayakar et Shashi, 1991 Jayakar PB, Shashi SS. Electrical status epilepticus during slow sleep : a review. J Clin Neurophysiol 1991 ; 8 : 299-311.

Khomsi, 2006 Khomsi A. Bilan informatisé du Langage Oral et Ecrit (BILO). Paris : Éditions du Centre de Psychologie Appliquée, 2006.

Kobayashi et al, 1994 Kobayashi K, Nishibayashi N, Ohtsuka Y, Oka E, Ohtahara S. Epilepsy with electrical status epilepticus during slow sleep and secondary bilateral synchrony. Epilepsia 1994 ; 35 : 1097-103.

Kramer et al, 1998 Kramer U, Nevo Y, Neufeld MY, Fatal A, Leitner Y, Harel S. Epidemiology of epilepsy in childhood : a cohort of 440 consecutive patients. Pediatr Neurol 1998 ; 18 : 46-50.

Kyllerman et al, 1996 Kyllerman M, Nyden A, Praquin N, Rasmussen P, Wetterquist AK, Hedstrom A. Transient psychosis in a girl with epilepsy and continuous spikes and d waves during slow sleep (CSWS). Eur Child Adolesc Psychiatry 1996 ; 5 : 216-21.

Lerman, 1986 Lerman P. Seizures induced or aggravated by anticonvulsants. Epilepsia 1986 ; 27 : 706-10.

Maquet et al, 1995 Maquet P, Hirsch E, Metz-Lutz MN, et al. Regional cerebral glucose metabolism in children with deterioration of one or more cognitive functions and continuous spike-and-wave discharges during sleep. Brain 1995 ; 118 : 1497-520.

Mariotti et al, 2000 Mariotti P, Della Marca G, Mennuni GF, Guazzelli M, Marchetti S, Mazza S. Is ESES/CSWS a strictly age related disorder? Clin Neurophysiol 2000 ; 11 : 452-6.

Morikawa et al, 1985 Morikawa T, Seino M, Osawa T, Yagi K. Five children with continuous spike-waves discharges during sleep. In : Roger J, Dravet C, Bureau M, Dreifuss FE, Wolf P, eds. Epileptic syndromes in infancy, childhood and adolescence. London : John Libbey, 1985 : 205-12.

Morikawa et al, 1989 Morikawa T, Seino M, Watanabe Y, Watanabe M, Yagi K. Clinical relevance of continuous spike-waves during slow waves sleep. In : Manelis S, Bental E, Loeber JN, Dreifuss FE, eds. Advances in epileptology. New York : Raven Press, 1989 : 359-63.

Morikawa et al, 1995 Morikawa T, Seino M, Watanabe M. Long-term outcome of CSWS syndrome. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 27-36.

Moshe, 1993 Moshe SL. Seizures in the developing brain. Neurology 1993 ; 43(Suppl 5) : 3-7.

Neville et al, 1998 Neville BG, Burch V, Cass H, Lees J. Motor disorders in Landau-Kleffner syndrome (LKS). Epilepsia 1998 ; 39(suppl 6) : 123.

Neville et Boyd, 1995 Neville BGR, Boyd SG. Selective epileptic gait disorder. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1995 ; 58 : 371-3.

Nobili et al, 2001 Nobili L, Baglietto MG, Beelke M, et al. Distribution of epileptiform discharges during nREM sleep in the CSWSS syndrome : relationship with sigma and delta activities. Epilepsy Res 2001 ; 44 : 119-28.

Park et al, 1994 Park YD, Hoffman JM, Radtke RA, Delong GR. Focal cerebral metabolic abnormality in a patient with continuous spike waves during slow-wave sleep. J Child Neurol 1994 ; 9 : 139-43.

Patry et al, 1971 Patry G, Lyagoubi S, Tassinari CA. Subclinical electrical status epilepticus induced by sleep in children. Arch Neurol 1971 ; 24 : 242-52.

Piccirilli et al, 1994 Piccirilli M, D’Allessandro M, Sciarma T, et al. Attention problems in epilepsy : possible significance of the epileptogenic focus. Epilepsia 1994 ; 35 : 1091-6.

Praline et al, 2003 Praline J, Hommet C, Barthez MA, et al. Outcome at adulthood of the continuous spike-waves during slow sleep and Landau-Kleffner syndromes. Epilepsia 2003 ; 44 : 1434-40.

Praline et al, 2006 Praline J, Barthez MA, Castelnau P, et al. Atypical language impairment in two siblings : relationship with electrical status epilepticus during slow wave sleep. J Neurol Sci 2006 ; 249 : 166-71.

Roulet-Perez et al, 1993 Roulet-Perez E, Davidoff V, Despland PA, Deonna T. Mental and behavioural deterioration of children with epilepsy and CSWS : acquired epileptic frontal syndrome. Dev Med Child Neurol 1993 ; 35 : 661-74.

Roulet-Perez et al, 1998 Roulet-Perez E, Seeck M, Mayer E, Despland PA, de Tribolet N, Deonna T. Childhood epilepsy with neuropsychological regression and continuous spike waves during sleep : epilepsy surgery in a young adult. Eur J Paediatr Neurol 1998 ; 2 : 303-11.

Rousselle et Revol, 1995 Rousselle C, Revol M. Relations between cognitive functions and continuous spikes and waves during slow sleep. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous spikes and waves during slow sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 123-33.

Schwartzkroin, 1984 Schwartzkroin PA. Epileptogenesis in immature nervous system. In : Schwartzkroin PA, Wheal H, eds. Electrophysiology of Epilepsy, Ch. 16. London : Academic Press, 1984 : 389-409.

Siebelink et al, 1988 Siebelink BM, Bakker DJ, Binnie CD, Kastelijn-Nolst Trenite DGA. Psychological effects of sub-clinical epileptiform EEG discharges in children’s general intelligence tests. Epilepsy Res 1988 ; 2 : 117-21.

Tassinari et al, 1985 Tassinari CA, Bureau M, Dravet C, Dalla Bernardina B, Roger J. Epilepsy with continuous spike and waves during slow sleep. In : Roger J, Dravet C, Bureau M, Dreifuss FE, Wolf P, eds. Epileptic syndromes in infancy, childhood and adolescence. London : John Libbey, 1985 : 194-204.

Tassinari et al, 1992 Tassinari CA, Bureau M, Dravet C, Dalla Bernardina B, Roger J. Epilepsy with continuous spikes and waves during slow sleep – otherwise described as ESES (epilepsy with electrical status epilepticus during slow sleep). In : Roger J, Bureau M, Dravet C, Dreifuss FE, Perret A, Wolf P, eds. Epileptic syndromes in infancy, childhood and adolescence 2nd ed. London : John Libbey, 1992 : 245-56.

Tassinari et al, 1995 Tassinari CA, Daniele O, Dalla Bernardina B. The problems of ‘continuous spikes and waves during slow sleep’ today. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous Spikes and Waves during Slow Sleep. London : John Libbey & Company Ltd, 1995 : 251-5.

Tassinari et al, 2000 Tassinari CA, Rubboli GN, Volpi L, et al. Encephalopathy with electrical status epilepticus during slow sleep or ESES syndrome including the acquired aphasia. Clin Neurophysiol 2000(Suppl. 2) : S94-S102.

Tassinari et al, 2005 Tassinari CA, Rubboli G, Volpi L, Billard C, Bureau M. État de mal électrique pendant le sommeil lent (ESES ou POCS) incluant l’aphasie épileptique acquise (syndrome de Landau–Kleffner). In : Roger J, Bureau M, Dravet C, Genton P, Tassinari CA, Wolf P, eds. Les syndromes épileptiques de l’enfant et de l’adolescent. London : John Libbey & Co Ldt, 2005 : 295-314.

Van Lierde, 1995 Van Lierde A. Therapeutic data. In : Beaumanoir A, Bureau M, Deonna T, Mira L, Tassinari CA, eds. Continuous spikes and waves during slow sleep. John Libbey & Company Ltd, 1995 : 225-7.

Veggioti et al, 1999 Veggioti P, Beccaria F, Guerrini R, Capovilla G, Lanzi G. Continuous spike-and wave activity during slow sleep : syndrome or EEG pattern? Epilepsia 1999 ; 40 : 1593-601.

Veggioti et al, 2001 Veggioti P, Bova S, Granocchio E, et al. Acquired epileptic frontal syndrome as long-term outcome in two children with CSWS. Neurophysiol Clin 2001 ; 31 : 387-97.

Veggiotti et al, 1998 Veggiotti P, Beccaria F, Papalia G, Termine C, Piazza F, Lanzi G. Continuous spikes and waves during sleep in children with shunted hydrocephalus. Childs Nerv Syst 1998 ; 14 : 188-94.

Veggiotti et al, 2005 Veggiotti P, Cardinali S, Granocchio E, et al. Motor impairment on awakening in a patient with an EEG pattern of "unilateral, continuous spikes and waves during slow sleep". Epileptic Disord 2005 ; 7 : 131-6.

Veggiotti et al, 2002 Veggiotti P, Termine C, Granocchio E, et al. Long-term neuropsychological follow-up and nosological considerations in five patients with continuous spikes and waves during slow sleep. Epileptic Disord 2002 ; 4 : 243-9.

Wasterlain et al, 1993 Wasterlain CG, Fujikawa DG, Penix LR, Sankar R. Pathophysiological mechanisms of brain damage from status epilepticus. Epilepsia 1993 ; 34(Suppl 1) : 37-53.

Yasuhara et al, 1991 Yasuhara A, Yoshida H, Hatanaka T, Sugimoto T, Kobayashi Y, Dyken E. Epilepsy with continuous spikes and waves during slow sleep and its treatment. Epilepsia 1991 ; 32 : 59-62.