Sphincter preservation and low rectal carcinoma: interest for a prospective trial

ARTICLE

En 1939, Dixon [1] publiait la première observation de chirurgie conservatrice du sphincter pour un épithélioma du haut rectum. En 1984, Williams et al. [2] confirmaient que le contrôle local des cancers du moyen rectum était similaire tant après amputation qu'après résection antérieure. Dix ans plus tard, la conférence de consensus des thérapeutiques du cancer du rectum [3] précisait les possibilités de conservation sphinctérienne. Le consensus technique pour les tumeurs du haut rectum fut facile, en revanche le problème des cancers bas situés n'a pu être résolu : « L'amputation du rectum reste la référence chirurgicale, la conservation est du domaine de la recherche clinique dans des centres spécialisés. » [3]

En avril 1997, le Swedish Rectal Cancer Trial [4] publiait le premier essai prospectif randomisé qui montre une incontestable augmentation de la survie à 5 ans (58 %/48%) des patients irradiés en préopératoire à doses efficaces (5 x 5 Gy). Tous les sous-groupes tumoraux bénéficiaient de l'irradiation grâce à un meilleur contrôle loco-régional.

Les cancers du bas rectum se définissent comme des adénocarcinomes situés à moins de 6 centimètres de la ligne ano-pectinée, le siège du pôle inférieur de la tumeur étant apprécié avec un minimum d'erreur à l'aide d'un rectoscope rigide [3]. Ces dix dernières années, plusieurs avancées dans des disciplines différentes se sont complétées pour permettre la conservation du sphincter : appréciation de l'extension tumorale préopératoire, reproductibilité des traitements adjuvants, évolution des techniques chirurgicales conservatrices du sphincter, évaluation et prévention de la morbidité des traitements.

Deux questions nous semblent dominer le problème de la conservation sphinctérienne des cancers du tiers inférieur du rectum : Doit-on intégrer la réponse tumorale à un traitement préopératoire dans la décision chirurgicale ? Peut-on standardiser la technique chirurgicale ?

Nous nous sommes efforcés d'apporter des éléments de réflexion à ces deux interrogations au travers d'une revue récente de la littérature. Le problème des petites tumeurs, mobiles, NO, bien différenciées et donc justiciables d'une excision locale ou d'une radiothérapie de contact, ne sera pas abordé ici.

Faut-il prendre en compte la réponse tumorale à un traitement préopératoire pour poser l'indication chirurgicale ?

Certains considèrent que le type d'exérèse doit être programmé en fonction des caractéristiques initiales de la tumeur [5, 6], d'autres [7-10] qu'il doit être adapté à la réponse de la tumeur au traitement préopératoire.

La première attitude n'accorde au traitement préopératoire qu'une aide supplémentaire au bon contrôle local grâce à la stérilisation des micro-agrégats cellulaires périrectaux et ne veut pas tenir compte d'une éventuelle diminution du volume tumoral qui pourrait, non seulement allonger la longueur entre tumeur résiduelle et section rectale inférieure, mais surtout faire reconsidérer la marge de sécurité péritumorale. La crainte d'îlots cellulaires résiduels infracliniques, et donc méconnaissables en peropératoire, explique ce choix qui implique des indications incompressibles d'amputation du rectum pour les tumeurs du tiers inférieur si l'on respecte la classique marge distale minimale de 2 cm. Deux arguments supplémentaires sont à considérer : l'absence de données objectives issues de travaux prospectifs randomisés qui puissent permettre de modifier la longueur de cette marge de sécurité, la nécessité de ne pas compromettre la curabilité régionale par une chirurgie insuffisante.

L'adaptation du type de chirurgie au résidu tumoral après radiothérapie permet de sélectionner les cas favorables à la conservation et de proposer, sans regret, une chirurgie mutilante aux tumeurs agressives, non radiosensibles. L'intérêt de l'irradiation préopératoire [11-13] réside en la stérilisation des éléments cellulaires infracliniques situés à la périphérie de la tumeur primitive et non à la stérilisation même de cette lésion initiale. La preuve formelle d'une radiosensibilité tumorale pourrait être le point de départ de la redéfinition de la marge de sécurité distale, classiquement admise à 2 cm depuis les travaux rétrospectifs anatomopathologiques de Williams [9] et al. et cliniques de Pollet et Nicholls [14] pour des tumeurs qui furent toujours opérées d'emblée.

L'école lyonnaise [15], sous l'impulsion du Professeur J. Papillon, a démontré dès 1983, la possibilité de conserver des tumeurs du tiers inférieur (T2, T3 et T4) après une irradiation courte et intensive (30 Gy en 12 séances) et un délai d'attente de 8 semaines entre la fin de l'irradiation et la chirurgie. Le pronostic des patients dont le sphincter a été conservé est meilleur que celui des patients amputés (survie à 3 ans 77 %/49 %), ce qui s'explique par le choix des malades conservés (tumeur radiosensible, moins invasive). Les auteurs soulignent l'intérêt du down staging tumoral sur le choix de la technique chirurgicale.

Nous avons publié [8] les premiers résultats d'un travail prospectif unicentrique où des tumeurs initialement amputables d'emblée (T2, T3 du tiers inférieur du rectum) ont pu bénéficier d'une conservation sphinctérienne après irradiation à hautes doses (60 Gy). La marge de sécurité moyenne fut de 16 mm (12-21 mm), mesurée sur pièce fraîche au bloc opératoire. Les résultats à 2 ans sur le contrôle local (6 % de récidives locales) et la survie (83%) restent superposables à une série historique traitée dans la même institution par radiothérapie préopératoire (40 Gy) et amputation du rectum [16]. Nous n'avons déploré aucune mortalité spécifique, le temps d'hospitalisation moyen fut le même tant après conservation qu'après amputation (21 j/23 j), sans morbidité spécifique. Ce travail confirme les résultats de Minski et al. [7] (90 % de conservation, 23 % de récidives locales et 61 % de survie à 2 ans) et de Marks et al. [10, 17] (89 % de conservation, 13 % de RL et 91 % de survie à 5 ans) pour une même population de cancers du rectum T2, T3 initialement amputables d'emblée du fait de leur topographie dans le tiers inférieur (tableau I).

Dans la même voie de recherche clinique que l'irradiation à hautes doses, d'autres modalités de traitement préopératoire sont actuellement en cours d'évaluation : radio-chimiothérapie d'induction, radiothérapie classique avec un délai chirurgical tardif. Ces traitements visent à augmenter le contrôle local mais on peut penser qu'ils peuvent également avoir un rôle sur la conservation du sphincter.

Le texte de la conférence de consensus [3] classe par importance les paramètres du choix chirurgical : siège de la tumeur, expérience du chirurgien, morphologie du patient, différenciation de la tumeur. À la question « faut il élargir les indications de la chirurgie conservatrice en cas de fonte tumorale post-radiothérapique ? » le rapport final conclut à l'absence de consensus ! La réponse à cette question pourrait être apportée par un essai prospectif où le contrôle carcinologique des tumeurs initialement amputables mais suffisamment radio-sensibles pour devenir conservables serait évalué après randomisation entre chirurgie mutilante et amputation. Hors raison éthique, les difficultés pour monter un tel essai laissent penser que cette question restera d'actualité tant que le nombre de patients et le recul clinique des séries associant chirurgie conservatrice après radiothérapie ne seront pas suffisamment importants. De plus, la rareté des travaux scientifiques publiés sur ce sujet confirme la difficulté de le traiter objectivement.

Nous soulignerons enfin les remarques des experts de la conférence de consensus qui proposent que cette chirurgie soit réalisée dans des centres spécialisés sous couvert d'un contrôle de qualité strict des traitements et d'une analyse du suivi rigoureuse pour une évaluation précise des possibilités de conservation.

Comment opérer un cancer du bas rectum en conservant le sphincter ?

Tous les auteurs s'accordent pour souligner l'importance du geste opératoire qui conditionne non seulement le pronostic fonctionnel, mais surtout le contrôle local [18] et donc la survie. Ce contrôle de qualité du geste chirurgical est prépondérant pour les cancers du bas rectum qui sont agressifs de par leur topographie [16]. De Calan [19] rapporte deux études prospectives non contrôlées où le paramètre « expérience du chirurgien » fut testé avec une significativité tant pour la morbidité postopératoire que pour le taux de récidives locales. Nous avons cherché à préciser les gestes techniques indispensables au succès de l'intervention tant pour le contrôle carcinologique que pour les résultats fonctionnels digestifs, urologiques ou sexuels. Ces remarques peuvent s'appliquer à tous les cancers du rectum indépendamment de leur topographie.

L'exérèse chirurgicale

* Excision du mésorectum

La qualité de l'exérèse du mésorectum (celluleux autour des faces latérales et postérieure du rectum sous-péritonéal) conditionne le taux de récidives locales [20]. Heald et al. [21] ont été les premiers à publier un taux de RL de 3,5% pour des tumeurs du bas rectum non irradiées, avec exérèse complète du mésorectum. Cette exérèse radicale permettrait de sectionner le rectum à un centimètre seulement sous la tumeur. En revanche, elle s'accompagne d'un taux de fistule anastomotique de 13 % et d'un taux de continence satisfaisante de 85 % à 2 ans. Karanja et al. [22] viennent d'actualiser ces résultats à propos de 219 patients et publient 11 % de fistules majeures responsables de 3 décès, 6 % de fistules radiologiques. Ils proposent de réaliser systématiquement une colostomie de décharge et une mobilisation de l'angle gauche pour une anastomose sans tension. À notre avis, l'irradiation adjuvante ne dispense pas de cette résection et permet la préservation des nerfs érecteurs. Macfarlane et al. [23] ont rapporté 4 % de RL et un taux de survie à 5 ans de 78 % pour des tumeurs basses, B ou C ayant bénéficié d'une excision complète du mésorectum grâce à un plan de dissection préservant les nerfs pelviens, dans le plan du fascia propria. Cette exérèse complète du mésorectum a pour but d'éviter «l'effet de cône» décrit lors de la dissection basse et profonde de la tumeur qui a tendance à se rapprocher de plus en plus de la paroi rectale [19, 24].

* La marge de sécurité de la recoupe distale, les facteurs de risque de RL

La « règle des 5 cm » a été remise en cause au début des années quatre-vingts par des travaux histologique [9] et clinique [14] qui ont confirmé qu'une marge de sécurité de 2 cm sous la tumeur paraissait suffisante. De nombreuses publications récentes [7-10, 24-27] contestent cette règle des 2 cm. La distance pôle inférieur-recoupe rectale semble être moins importante que la positivité microscopique de cette recoupe [25]. Sa mesure doit être standardisée pour pouvoir être comparée (mesure en salle d'opération sur pièce ouverte et non fixée [3]). Paty et al. [25], à propos de 131 patients opérés par chirurgie conservatrice pour des cancers du tiers inférieur, mettent en évidence 6 facteurs de risques de RL : nodules tumoraux dans le mésorectum, invasion périneurale, vasculaire et lymphatique, infiltration pariétale (T3), grade, recoupes microscopiquement envahies. Ils soulignent l'absence de significativité du N, de la longueur de la marge de sécurité (supérieure ou inférieure à 2 cm), d'un traitement adjuvant radio ou chimiothérapique. Abulafi et Williams [18] précisent que l'excision incomplète de la tumeur et des gîtes ganglionnaires de drainage est la cause principale de RL. Les principaux facteurs de risque sont pour eux le stade de Dukes, le grade, la fixité, la topographie de la tumeur, l'invasion lymphatique et vasculaire et l'expérience du chirurgien. Andreola [26] publie 40 % de dissémination microscopique intramurale après proctectomie pour cancers du tiers inférieur opérés d'emblée. Cette extension microscopique ne dépasse jamais 7 mm et elle est le plus souvent associée à d'autres facteurs de mauvais pronostic (pN+, taille supérieure à 4 cm, pT3, mésorectum+). Il conclut qu'une marge de 1 cm semble suffisante. Phillips [27] souligne l'intrication de plusieurs paramètres comme responsables de récidive : la topographie distale est défavorable car l'exérèse y est difficile et la marge de sécurité courte tant pour le rectum que pour le mésorectum, le caractère indifférencié des tumeurs s'accompagne d'un envahissement ganglionnaire plus fréquent et d'un risque de dissémination intramural plus important. Il conclut que la marge distale est moins importante que l'expérience et l'habileté du chirurgien à réaliser l'exérèse ! Actuellement, pour ces tumeurs bas situées, l'exérèse latérale (notion de clairance latérale) ressort comme paramètre pronostique déterminant. Cette notion oblige les anatomopathologistes à une étude transversale des pièces opératoires. Ce mode de propagation latéral justifie d'autant plus l'intérêt d'une stérilisation péritumorale par une irradiation préopératoire.

* L'exérèse intersphinctérienne

La description par Parks et al. [28] de l'anastomose colo-anale faisait état d'une suture entre le côlon et la muqueuse pectinée après mucosectomie du bas rectum intersphinctérien et du haut canal anal. Cette résection muqueuse dans le défilé sphinctérien a été étendue à l'exérèse complète ou partielle du sphincter interne avec résection muqueuse pouvant dépasser la ligne ano-pectinée. Schiessel et al. [29] analysent les résultats fonctionnels de 38 patients ayant bénéficié de cette résection intersphinctérienne : 67 % de continence, 21% d'incontinence aux gaz et à la manométrie, disparition du réflexe recto-anal inhibiteur (exérèse du sphincter interne), pression de repos nettement abaissée mais pression de contraction normale témoin de l'intégrité de la musculature striée. Nos résultats cliniques et manométriques [8] sont similaires pour les patients ayant bénéficié d'une irradiation préopératoire à hautes doses (60 Gy sur l'appareil sphinctérien) et d'une résection intersphinctérienne. Ces données soulignent la reproductibilité de la résection rectale intersphinctérienne et donc la possibilité d'augmenter la marge de sécurité de la recoupe inférieure pour des tumeurs bas situées, incluses dans le défilé sphinctérien. Farouk [30] confirme que la muqueuse transitionnelle n'est pas indispensable à la continence, la suture peut donc porter sous la ligne pectinée. L'irradiation ne modifie pas les résultats de la contraction mais semble modifier la motilité du côlon abaissé [4, 31, 32].

* La lymphadénectomie

Curage ganglionnaire et section vasculaire sont liés dans le mésorectum mais deviennent deux problèmes distincts pour les chaînes ganglionnaires latéropelviennes et inter-aortico-caves. Le curage ganglionnaire latéropelvien consiste à réaliser un curage des vaisseaux iliaques internes. Moreira [33] vient d'analyser deux séries rétrospectives de patients appareillés selon les facteurs pronostiques classiques, ayant bénéficié ou non d'un curage latéro-pelvien. Pour des stades C, le curage ne revient positif que dans 11 % des cas. Il n'y a aucune différence significative tant pour le contrôle local que pour la survie. La morbidité vésicale et sexuelle est importante, non motivable d'un point de vue carcinologique. La lymphadénectomie radicale abdomino-pelvienne associe une exérèse pelvienne large tant pour le mésorectum que pour les ganglions latéropelviens et un grand curage lombo-aortique. Il n'existe pas d'essai prospectif et les résultats publiés sont des comparaisons de séries historiques [34]. La différence, tant pour la survie que pour le contrôle local, est rarement significative au prix d'une morbidité vésicale ou sexuelle importante. Cette chirurgie semble devoir être réservée aux tumeurs évoluées et agressives qui ont fait preuve de résistance aux associations radio-chimiothérapiques préopératoires.

* La prévention des complications urogénitales

Longtemps sous-estimées et mal évaluées, les complications uro-génitales sont importantes à connaître pour pouvoir les éviter. Leur prévention est un des impératifs carcinologiques. Un travail récent évaluant la qualité de vie des patients opérés d'un cancer du rectum a démontré que l'importance de la place de ces séquelles est égale à celle de la mutilation sphinctérienne [35]. L'innervation urogénitale est sous la double dépendance du système ortho et para-sympathique [36]. Les nerfs orthosympathiques (L1-L3) cheminent dans la chaîne latéro-aortique, forment le plexus hypogastrique supérieur au promontoire, puis les nerfs hypogastriques droit et gauche pour constituer le plexus hypogastrique inférieur situé en latérorectal, au tiers moyen dans les lames sacropubiennes. Le parasympathique naît des centres sacrés (S2-S4) pour constituer le nerf pudendal ou honteux interne et les nerfs érecteurs présacrés contenus également dans le plexus hypogastrique inférieur. Les troubles urologiques sont le plus souvent transitoires et régressifs, facilement palliés par la mise en place d'un cathéter sus-pubien en peropératoire et par un traitement médical postopératoire. Les troubles sexuels sont plus graves, principalement chez l'homme. Si la régression spontanée de l'impuissance est possible jusqu'à deux ans, les traitements proposés ont des résultats aléatoires. Le problème majeur est de préserver l'innervation urogénitale en peropératoire, en tenant compte des travaux de Walsh et al. [37] publiés après prostatectomie radicale : préservation des bandelettes sympathiques pré-aortiques et du plexus hypogastrique supérieur au promontoire, dissection du nerf pudendal et des plexus pelviens sur la face latérale du rectum qui seront refoulés contre la paroi pelvienne avant sa libération postérieure, refoulement prudent du rectum en avant lors de la dissection du puits médian sacré pour ne pas étirer les lames sacropubiennes, dissection sans traction de la face antérieure du rectum en face des vésicules séminales pour ne pas léser le plexus hypogastrique inférieur. Hojo [38] et Sugihara [39] concluent à la réversibilité des symptômes urinaires, mais à la nécessité d'une préservation nerveuse complète pour une fonction sexuelle normale.

La reconstruction digestive

Les sutures mécaniques ont transformé la technique du rétablissement de la continuité digestive des tumeurs du tiers moyen en diminuant les indications d'anastomose basse manuelle ou colo-anale. Pour les tumeurs du bas rectum, telles que nous les avons définies à moins de 6 centimètres de la ligne anopectinée, le problème des sutures mécaniques ne se pose pas car les difficultés techniques pour agrafer le moignon rectal sous la tumeur et l'impossibilité de disséquer la partie intrasphinctérienne du bas rectum rendent ces sutures de réalisation souvent aléatoire avec une qualité carcinologique médiocre quant à l'appréciation de la marge de sécurité distale. Nicholls et al. [40] proposent que l'excision complète du rectum (et du mésorectum) avec anastomose colo-anale et réservoir soit l'opération standard des adénocarcinomes du bas rectum.

L'anastomose colo-anale, publiée pour la première fois par Parks et al. [28] en 1972, a fait la preuve de sa reproductibilité tant sur le plan fonctionnel que carcinologique. En cas de résection trans-sphinctérienne, l'anastomose entre le côlon et le sphincter externe peut se faire sous la ligne pectinée [30].

Le réservoir colique en J, décrit initialement par Lazorthes et al. [41], améliore les résultats fonctionnels (impériosité, fréquence des selles), surtout en cas de traitement adjuvant radio ou chimiothérapique. Avec le recul, les résultats entre anastomose directe et réservoir ne semblent pas s'équilibrer, même en l'absence d'irradiation adjuvante [40-44]. Une poche de 5 cm de longueur permet une bonne fonction réservoir sans compromettre l'évacuation [45].

De plus en plus d'auteurs apprécient les résultats fonctionnels en fonction des traitements adjuvants. Paty et al. [25] précisent le rôle délétère de l'irradiation postopératoire sur les anastomoses colo-anales. Sur 10 patients irradiés à doses efficaces, 2 ont nécessité une colostomie permanente alors que les patients irradiés en préopératoire à des doses supérieures n'ont eu aucun problème fonctionnel. Kollmorgen et al. [32] confirment la morbidité de l'association radio-chimiothérapie postopératoire. Ces résultats confirment les données de l'étude prospective de Pahlman et Glimelius [13] sur l'absence de morbidité de l'irradiation préopératoire comparée à la postopératoire.

Les études de qualité de vie [35] confirment les meilleurs résultats des patients ayant bénéficié d'une chirurgie de conservation du sphincter tant sur le plan physique que psychologique, social ou sexuel. L'ambivalence cancérologique entre l'efficacité d'un traitement et sa morbidité est particulièrement exacerbée pour le cancer du bas rectum. Pour espérer devenir le bras de référence du traitement de ces cancers, la chirurgie conservatrice du sphincter devra passer le test d'un essai prospectif randomisé*. Le problème éthique sera alors de réaliser une amputation à des patients qui pourraient bénéficier d'une conservation au vu des premiers résultats des études prospectives non randomisées ! *

* Étude de phase II multicentrique : conservation sphinctérienne des cancers du tiers inférieur du rectum. Proctectomie et anastomose colo-anale après irradiation à hautes doses. Promoteur : Fédération nationale des centres de lutte contre le cancer. Investigateurs : Pr P. Rouanet, Pr JB Dubois , CRLC Val d'Aurelle, Montpellier.

REFERENCES

1. Dixon CF. Surgical removal of lesions occuring in the sigmoid and rectosigmoid. Am J Surg 1939 ; 46 : 12-7.

2. Williams NS, Johnston D. Survival and recurrence after sphincter saving resection and abdominoperineal resection for carcinoma of the middle third of the rectum. Br J Surg 1984 ; 71 : 278-82.

3. Le choix des thérapeutiques du cancer du rectum. Texte du consensus. Conférence de consensus. Rev Presse Oncol Clin 1995 ; vol 4, n° 1.

4. Swedish Rectal Cancer Trial. Improved survival with preoperative radiotherapy in resectable rectal cancer. N Engl J Med 1997 ; 336 : 980-7.

5. Chiotasso P, Malafosse M, Delpero J, Elias D, Lazorthes F, Lointier P, et al. La proctectomie pour cancer. Ann Chir 1994 ; 48 : 613-17.

6. Welch JP, Welch CE. Cancer of the rectum. Where are we ? Where are we going ? Arch Surg 1993 ; 128 : 697-702.

7. Minski BD, Cohen AM, Enker WE, Sigurdson E. Phase I/II trial of pre-operative radiation therapy and coloanal anastomosis in distal invasive resectable rectal cancer. Int J Rad Onc Biol Phys 1992 ; 23 : 1-5.

8. Rouanet P, Fabre JM, Dubois JB, Dravet F, Saint-Aubert B, Pradel J, et al. Conservative surgery for low rectal carcinoma after high-dose radiation. Ann Surg 1995 ; 221 : 67-73.

9. Williams NS, Dixon MF, Johnstone D. Reappraisal of the 5 centimetre rule of distal excision for carcinoma of the rectum : a study of distal intramural spread and patients' survival. Br J Surg 1983 ; 70 : 150-4.

10. Marks G, Mohuiddin M, Masoni L. The reality of radical sphincter preservation surgery for cancer of the distal 3 cm of rectum following high dose radiation. Int J Radiat Oncol Biol Phys 1993 ; 27 : 779-83.

11. Papillon J. Surgical adjuvant therapy for rectal cancer : present options. Dis Colon Rectum 1994 ; 37 : 144-8.

12. Sause WT, Pajak TF, Noyes RD, Dobelbower R, Fischbach J, Doggett S, et al. Evaluation of preoperative radiation therapy in operable colorectal cancer. Ann Surg 1994 ; 220 : 668-75.

13. Pahlman L, Glimelius B. Pre or post operative radiotherapy in rectal and rectosigmoid carcinoma : report from a randomized multicenter trial. Ann Surg 1990 ; 211 : 187-95.

14. Pollet WG, Nicholls RJ. The relationship between the extent of distal clearance and survival and local recurrence rates after curative anterior resection for carcinoma of the rectum. Ann Surg 1983 ; 198 : 159-63.

15. Berard P, Papillon J. Role of pre-operative irradiation for anal preservation in cancer of the low rectum. World J Surg 1992 ; 16 : 502-9.

16. Domergue J, Rouanet P, Daures JP, Kasse A, Dubois JB, Joyeux H, et al. Cancer du rectum : traitement par association radio chirurgicale de 238 malades. Étude mono et multifactorielle des facteurs de pronostic. Gastro Enterol Clin Biol 1988 ; 12 : 797-802.

17. Marks G, Mohiuddin M, Eitan A, Masoni L, Rakinic J. High-dose preoperative radiation and radical sphincter-preserving surgery for rectal cancer. Arch Surg 1991 ; 126 : 1534-40.

18. Abulafi AM, Williams NS. Local recurrence of colorectal cancer : the problem, mechanisms, management and adjuvant therapy. Br J Surg 1994 ; 81 : 7-19.

19. De Calan L. Comment choisir entre exérèse mutilante et exérèse conservatrice de la fonction sphinctérienne ? Conférence de consensus, textes du groupe de travail. Paris, 1994.

20. Reynolds JV, Joyce WP, Dolan J, Sheahan K, Hyland JM. Pathological evidence in support of total mesorectal excision in the management of rectal cancer. Br J Surg 1996 ; 83 : 1112-5.

21. Heald R, Husband E, Ryall R. The mesorectum in rectal cancer surgery. The clue to pelvic recurrence. Br J Surg 1982 ; 69 : 613-6.

22. Karanjia ND, Corder AP, Bearn P, Heald RJ. Leakage from stapled low anastomosis after total mesorectal excision for carcinoma of the rectum. Br J Surg 1994 ; 81 : 1224-6.

23. MacFarlane JK, Ryall RDH, Heald RJ. Mesorectal excision for rectal cancer. Lancet 1993 ; 341 : 457-60.

24. Leo E, Belli F, Andreola S, Baldini MT, Gallino GF, Giovanazzi R, et al. Total rectal resection, mesorectum excision and coloendoanal anastomosis : a therapeutic option for the treatment of low rectal cancer. Ann Surg Oncol 1996 ; 3 : 336-43.

25. Paty PB, Enker WE, Cohen AM, Lauwers GY. Treatment of rectal cancer by low anterior resection with coloanal anastomosis. Ann Surg 1994 ; 219 : 365-73.

26. Andreola S, Leo E, Belli F, Lavarino C, Bufalino R, Tomasic G, et al. Distal intramural spread in adenocarcinoma of the lower third of the rectum treated with total rectal resection and coloanal anastomosis. Dis Colon Rectum 1997 ; 40 : 25-9.

27. Phillips RK. Adequate distal margin of resection for adenocarcinoma of the rectum. World J Surg 1992 ; 16 : 463-6.

28. Parks AG, Percy JP. Resection and sutured colo-anal anastomosis for rectal carcinoma. Br J Surg 1982 ; 69 : 301-4.

29. Schiessel R, Karner-Hanusch J, Herbst F, Teleky B, Wunderlich M. Intersphincteric resection for low rectal tumours. Br J Surg 1994 ; 81 : 1376-8.

30. Farouk R, Duthie GS, Bartolo DC. Recovery of the internal anal sphincter and continence after restorative proctocolectomy. Br J Surg 1994 ; 81 : 1065-8.

31. Birnbaum EH, Myerson RJ, Fry RD, Kodner IJ, Fleshman JW. Chronic effects of pelvic radiation therapy on anorectal function. Dis Colon Rectum 1994 ; 37 : 909-15.

32. Kollmorgen CF, Meagher AP, Wolff BG, Pemberton JH, Martenson JA, Ilstrup DM. The long-term effect of adjuvant postoperative chemoradiotherapy for rectal carcinoma on bowel function. Ann Surg 1994 ; 220 : 676-82.

33. Moreira LF, Hizuta A, Iwagaki H, Tanaka N, Orita K. Lateral lymph node dissection for rectal carcinoma below the peritoneal reflection. Br J Surg 1994 ; 81 : 293-6.

34. Harnsberger JR, Vernava AM, Longo WE. Radical abdominopelvic lymphadenectomy : Historic perspective and current role in the surgical management of rectal cancer. Dis Colon Rectum 1994 ; 37 : 73-87.

35. Sprangers MA, Taal BG, Aaronson NK, TeVelde A. Quality of life in colorectal cancer : stoma vs nonstoma patients. Dis Colon Rectum 1995 ; 38 : 361-9.

36. Havenga K, DeRuiter MC, Enker WE, Welvaart K. Anatomical basis of autonomic nerve preserving total mesorectal excision for rectal cancer. Br J Surg 1996 ; 83 : 384-8.

37. Walsh PC, Schlegel PN. Radical pelvic surgery with preservation of sexual function. Ann Surg 1988 ; 208 : 391-400.

38. Hojo K, Vernava AM, Sugihara K, Katumata K. Preservation of urine voiding and sexual function after rectal cancer surgery. Dis Colon Rectum 1991 ; 34 : 532-9.

39. Sugihara K, Moriya Y, Akasu T, Fujita S. Pelvic autonomic nerve preservation for patients with rectal carcinoma. Cancer 1996 ; 78 : 1871-80.

40. Nicholls RJ, Hall C. Treatment of non-disseminated cancer of the lower rectum. Br J Surg 1996 ; 83 : 15-8.

41. Lazorthes F, Fages P, Chiotasso P, Lemozy J, Bloom E. Resection of the rectum with construction of a colonic reservoir and colo-anal anastomosis for carcinoma of the rectum. Br J Surg 1986 ; 73 : 136-8.

42. Nicholls RJ, Lubowski DZ, Donaldson DR. Comparison of colonic reservoir and straight colo-anal reconstruction after rectal excision. Br J Surg 1988 ; 75 : 318-20.

43. Sun WN, Read NW, Katsinelos P, Donnelly TC, Shorthouse AJ. Anorectal function after restorative proctocolectomy and low anterior resection with coloanal anstomosis. Br J Surg 1994 ; 81 : 280-4.

44. Ramirez JM, Mortensen NJ, Takeuchi N, Smilglin Humphreys MM. Colonic J pouch rectal reconstruction. Is it really a neorectum ? Dis Colon Rectum 1996 ; 39 : 1286-88.

45. Hida J, Yasutomi M, Fujimoto K, Okuno K, Ieda S, Machidera N, et al. Functional outcome after low anterior resection for rectal cancer using the colonic J pouch. Prospective randomized study for determination of optimum pouch size. Dis Colon Rectum 1996 ; 39 : 986-91.