Les archéovirus

ARTICLE

Auteur(s) : Ariane Bize¹, Patrick Forterre^2,3, David Prangishvili²

¹Cemagref, UR HBAN, 92185 Antony, France
²Institut Pasteur, Unité de biologie moléculaire du gène chez les extrêmophiles, 25, rue du Docteur-Roux, 75015 Paris, France
³CNRS UMR 8621, Institut de génétique et microbiologie, Université Paris-Sud, 91405 Orsay Cedex, France

Introduction

Les archées sont des micro-organismes unicellulaires caractérisés par une combinaison unique et complexe de traits de type bactérien, de type eucaryote et de traits qui leur sont spécifiques. Ainsi, l'ultrastructure cellulaire ressemble à celle des bactéries, avec l'absence de noyau et d'organites. Les machineries de réplication [5] et de transcription de l'ADN [6] présentent beaucoup de similarités avec celles des eucaryotes. C'est également le cas des ATP-synthases [7], ainsi que du complexe d'initiation de la traduction [8]. De plus, les archées possèdent des protéines apparentées aux constituants de la machinerie eucaryote ESCRT-III (complexe de tri endosomal requis pour le transport) [9, 10], et à l'ATPase associée Vps4 [11, 12]. En revanche, les membranes plasmiques des archées contiennent des lipides qui sont spécifiques de leur domaine [13, 14]. Chez les eucaryotes et les bactéries, les phospholipides sont formés par la liaison de deux molécules d'acides gras linéaires au D-glycérol-(3) phosphate (liaison diester). Les lipides des archées sont eux basés sur des alcools isoprénoïdes méthylés, liés au L-glycérol-(1) phosphate par une liaison éther. À côté des diéthers qui permettent la formation de membranes « classiques » à bicouche lipidique, on trouve également chez de nombreuses archées (en particulier chez les hyperthermophiles) des tétraéthers qui permettent la formation de membranes en monocouche lipidique très stables et imperméables aux protons. La polarité spécifique des lipides, différente chez les eucaryotes et les bactéries, d'une part, et chez les archées, d'autre part, ne souffre d'aucune exception et reflète l'intervention d'enzymes différentes lors de la synthèse. Enfin, certains procédés présentent une mosaïque de traits de types bactériens, eucaryotes, et spécifiques aux archées, comme le système de sécrétion [15].

Les archées sont présentes dans une grande variété de biotopes [16], par exemple les océans et sédiments marins, les sols, le tractus digestif d'insectes et d'animaux (termites, ruminants, homme, etc.), ou encore les marécages et les sources hydrothermales terrestres et océaniques. Malgré cette large répartition géographique, les niches investies par les archées sont très particulières. En effet, soit leur habitat est « extrême », typiquement très chaud, hypersalin, acide, alcalin, etc. ; soit, si l'environnement est plus commun, c'est leur métabolisme qui est très spécifique. Ainsi, de nombreuses archées méthanogènes (productrices de méthane) sont mésophiles, mais leur métabolisme n'existe qu'au sein du domaine Archaea.

Valentine, en 2007 [17], a proposé une explication unifiante à cette apparente hétérogénéité : au cours de l'évolution, les archées se seraient adaptées aux conditions de stress énergétique chronique. La nature de leurs membranes lipidiques constituerait l'un des facteurs importants de cette adaptation, car celles-ci sont moins perméables aux ions que les membranes bactériennes ou eucaryotes, notamment dans des conditions physicochimiques agressives (conditions extrêmes de pH, de température, de salinité). Or, la capacité à maintenir des gradients de concentrations en ions à travers la membrane plasmique est cruciale pour la production d'énergie (ATP). Cela expliquerait donc les métabolismes spécifiques des archées et leur grande réussite dans les milieux extrêmes. Ainsi, même si de nombreuses bactéries et certains eucaryotes sont hyperthermophiles, ce sont les archées qui dominent dans les milieux chauds, et elles-seules se développent au-delà de certains seuils de température.

Étant donné les caractéristiques uniques des archées, il est intéressant d'étudier les virus qui les infectent (archéovirus). Ces études ont été initiées par Zillig au début des années 1980, et elles ont abouti à l'isolement et la caractérisation de plusieurs virus et plasmides [18]. Les archéovirus ont d'emblée suscité un intérêt particulier en raison de leurs morphotypes nouveaux et très divers, et de leur contenu génétique également unique. Il est de plus apparu que chaque domaine du vivant est associé à un ensemble de virus spécifiques (figure 1), entre lesquels les échanges de matériel génétique sont, au stade actuel de l'évolution, limités [19].

Aujourd'hui, plusieurs équipes étudient les archéovirus de par le monde. L'unité dirigée par Daniel Prieur (Brest) s'intéresse aux virus d'archées anaérobies de sources hydrothermales océaniques profondes [20], Michael Dyall-Smith (Allemagne) étudie les archéovirus d'environnements hypersalins [21]. Les équipes de Dennis Bamford et Sarah Butcher (Finlande) travaillent sur les virus à capside sphérique ou icosaédrique, quelle que soit leur origine [22]. Enfin, l'équipe de Mark Young (États-Unis) [23] et notre unité dirigée par David Prangishvili et Patrick Forterre (Institut Pasteur, Paris) [19] étudient les virus d'archées aérobies issues de sources hydrothermales terrestres, autour des zones volcaniques.

À l'Institut Pasteur, au sein de l'unité de biologie moléculaire du gène chez les extrêmophiles (BMGE), les virus que nous étudions ont des provenances géographiques très variées : les échantillons ont été originellement prélevés aux États-Unis, au Japon, en Russie, en Islande, en Italie, etc. Notre objectif est, d'une part, de poursuivre l'exploration de la diversité virale chez les archées en isolant de nouveaux systèmes hôtes-virus, d'autre part, d'étudier en détail des mécanismes biologiques fondamentaux tels que la réplication virale ou la régulation de la transcription [24], en nous concentrant sur quelques virus modèles. Nous nous intéressons particulièrement au rôle joué par les virus au cours de l'évolution.

Dans cette revue, nous présentons brièvement les hôtes, puis décrivons les archéovirus et leurs principales caractéristiques. Nous mettons en lumière des résultats récents contribuant à l'émergence de nouvelles questions et perspectives sur le plan fondamental ou appliqué. Ces résultats concernent l'utilisation des archéovirus pour des applications en bionanosciences, et certains mécanismes uniques de sortie de virions, faisant intervenir des ultrastructures cellulaires particulières. Il s'agit également d'évolution, avec les liens entre plasmides et virus d'archées, ainsi que l'histoire évolutive des virus des trois domaines du vivant, champ auquel l'étude des archéovirus a largement contribué.

Nous désignons les virus associés aux trois domaines du vivant par les termes archéovirus, bactériovirus et eucaryovirus. Cette nouvelle terminologie est plus cohérente et rigoureuse que celle couramment utilisée (le terme virus étant souvent réservé dans la littérature pour les virus infectant les eucaryotes, et le terme bactériophage étant utilisé pour les virus infectant les bactéries — et parfois même, à tort, pour ceux infectant les archées !). Nous essaierons de plus d'éviter la confusion entre virus et virions [25]. Un virus est un organisme à capside, dont le génome ne code pas pour un ribosome. Pour se multiplier, il infecte nécessairement une cellule hôte qu'il transforme à son profit (stade reproductif). Il possède de plus un stade de vie extracellulaire, non reproductif. Le terme virions désigne les particules virales émises dans le milieu extracellulaire : chaque virion est composé de la capside et du matériel génétique. En fait, la cellule infectée ou l'usine virale intracellulaire (compartiment intracellulaire organisé mis en place par le virus pour la production des virions) peuvent être considérées comme l'organisme viral, tandis que les virions peuvent être considérés comme l'équivalent de gamètes [26].

Hôtes, répartis en différents phyla

Le phylum Euryarchaeota, dont les membres sont les euryotes, rassemble des micro-organismes très divers. Il comprend les différents ordres d'archées méthanogènes et méthanotrophes anaérobies. Les archées méthanogènes vivent dans les milieux anoxiques humides et riches en matières organiques, tels divers tractus digestifs, les marécages et les rizières, les sédiments marins et les sources hydrothermales terrestres et océaniques. Le phylum Euryarchaeota comporte par ailleurs l'ordre des Halobacteriales, regroupant les archées halophiles extrêmes, également appelées haloarchées, qui se développent dans les eaux saturées ou presque saturées en sels (3-4 M de NaCl), par exemple dans les lacs salés, les tables saunantes et les aliments salés. Enfin, le phylum Euryarchaeota inclut différents ordres d'archées thermophiles et hyperthermophiles. L'ordre des Thermococcales, notamment, correspond aux archées hyperthermophiles dominantes dans les sources hydrothermales océaniques. Les virus d'euryotes appartiennent à des familles virales spécifiques au phylum ou à des familles virales partagées par de nombreux bactériovirus (tableau 1 et figure 1).

Le phylum Thaumarchaeota, récemment introduit dans la classification [27], correspond pour l'instant à des archées de milieux mésophiles trouvées dans les sols, les océans, etc., et il comporte encore très peu de représentants cultivables en laboratoire. Il a toutefois été déterminé que certaines thaumarchées oxydent l'ammonium [29] et pourraient jouer un grand rôle dans le cycle de l'azote [30]. Aucun virus de thaumarchée n'a été observé ou isolé à ce jour, ce qui doit être lié aux connaissances encore restreintes sur ce phylum.

Tableau 1 Principales caractéristiques des archéovirus isolés et décrits dans la littérature. Les virus sont classés selon le morphotype puis selon la famille virale.

Diversité des archéovirus

Les archéovirus contiennent de l'ADN double-brin, à l'exception d'un virus d'haloarchée à ADN simple-brin, récemment isolé (figure 3) [32, 33]. Leurs génomes sont circulaires ou linéaires, avec une taille comprise entre 7 (HRPV-1) et 78 kpb (HF2) environ. Leur contenu en GC varie de 25 (SIRV2) à 68 % (SH1) et ils contiennent de 9 (HRPV-1) à 119 (HF2) gènes. Lorsque les génomes sont linéaires, leurs extrémités consistent souvent en des régions inversées répétées de taille variable (≈ 190 pb–2 kpb). La très grande majorité des gènes des archéovirus ne présente aucune ressemblance avec les séquences disponibles dans les bases de données, autres que les séquences d'autres archéovirus, éventuellement sous forme de provirus intégrés aux hôtes. Même au sein des archéovirus, les virus les plus différents ne partagent qu'un nombre restreint de gènes apparentés, ou même aucun [34]. Dans les deux familles virales Fuselloviridae et Lipothrixviridae, et vraisemblablement dans la famille Myoviridae, les génomes ont une structure mosaïque [35-37], c'est-à-dire que des régions conservées au sein de la famille y sont en alternance avec des régions moins conservées. En outre, l'ordre des gènes et des différents blocs n'est pas toujours identique entre les différents virus. Ces structures mosaïques sont le résultat d'échanges fréquents de matériel génétique entre les virus d'une même famille, typiquement par des mécanismes de recombinaison. Ce phénomène a déjà été observé dans plusieurs familles de bactériovirus [38].

Nous présentons ci-dessous les principaux types d'archéovirus en insistant plus particulièrement sur leurs morphotypes. Le tableau 1 synthétise des informations générales concernant les génomes et les virions. De nombreuses références bibliographiques antérieures à 2006 pourront être trouvées dans les revues [19, 20].

Virus fusiformes

Parmi les virus infectant des crénotes acidothermophiles, on trouve notamment Acidianus two-tailed virus (ATV), seul membre de la famille Bicaudaviridae. Ce virus peut alterner cycles lytiques et cycles lysogéniques. De façon unique et tout à fait remarquable, ce virus présente un stade de développement extracellulaire [39]. Les virions qui sortent des cellules n'ont pas de queue ; hors de la cellule, et si la température dépasse 75 °C, les virions développent deux queues implantées à chaque extrémité effilée du virion fusiforme (figure 2-A2). La fonction de cette étonnante élongation extracellulaire des particules virales, qui ne requiert pas d'ATP, n'est pas encore connue.

Les membres de la famille Fuselloviridae sont des virus tempérés qui infectent des crénotes acidothermophiles de l'ordre Sulfolobales. Une dizaine de fusellovirus ont été isolés jusqu'à présent. Les virions ont des tailles de 55-60 × 80-100 nm (figure 2-A1), et certains sont pléiomorphes (figure 2-C1) [35]. Ils portent des petites fibres à une extrémité de la particule virale. Le fusellovirus, sulfolobus spindle-shaped virus 1 (SSV1) est l'un des archéovirus les mieux caractérisés, un virus modèle. Ainsi, la découverte du premier ADN surenroulé positivement a été réalisée sur l'ADN de ce virus [40]. L'intégrase codée dans le génome circulaire de SSV1 permet l'intégration du génome viral à celui de l'hôte, au niveau d'un site spécifique (gène codant pour un ARNt). Cette intégrase a notamment été caractérisée par Letzelter et al. et par Serre et al. à Orsay [41, 42]. L'exposition des cellules infectées aux UV ou à la mitomycine C induit temporairement la réplication virale et la production de virions, ce qui ralentit la croissance de l'hôte, mais ne provoque pas de lyse cellulaire.

Certains virus de crénotes ne sont pas encore classés. Sulfolobus tengchongensis spindle-shaped virus 1 (STSV1) infecte un crénote acidothermophile. Ses virions sont les plus grands parmi les fusiformes (203 × 107 nm) et ont une queue de taille variable à l'une des extrémités (figure 2-C3).

Les virus fusiformes infectant des euryotes halophiles extrêmes correspondent pour l'instant au genre Salterprovirus, qui inclut les deux virus virulents His1 et His2 [43]. Leurs particules ont une taille de 44 × 67-77 nm (figure 2-A3) et les génomes linéaires portent un gène d'ADN polymérase de la famille B (ex. : protein-primed). Les ADN polymérases de cette famille sont présentes dans les trois domaines du vivant et sont fréquemment rencontrées chez les archées (voir partie Évolution).

Un autre virus fusiforme d'euryote, non classé, est Pyrococcus abyssi virus 1 (PAV1). Il est l'unique virus d'euryote hyperthermophile isolé à ce jour par Geslin et al. à Brest [44, 45]. Son hôte vit dans les sources hydrothermales océaniques. La morphologie et la taille de ses virions ressemblent beaucoup à celles des fusellovirus, mais le contenu génétique est très différent (pas de protéines apparentées).

Virus « bouteilles »

Virus linéaires

Dans la famille Rudiviridae, quatre virus ont été isolés [18]. Le corps des virions (23 × 610-900 nm, figure 2-A6), non enveloppé, est formé par un complexe nucléoprotéique rappelant la structure du TMV, un virus modèle infectant des plantes de la même famille que le tabac (Solanaceae). Pour les rudivirus, il s'agit d'un cylindre creux constitué de l'ADN viral associé à une protéine glycosilée codée dans le génome viral, le tout enroulé en hélice.

Dans la famille Lipothrixviridae, plus d'une dizaine de virus ont été isolés [37, 47, 48, 49]. Les virions sont des filaments flexibles enveloppés (figure 2-A7). Il a été déterminé pour certains d'entre eux qu'au moins deux protéines virales majoritaires interviennent dans la structure du filament [37]. Les extrémités des virions ont des structures extrêmement variées (figure 2-B). Les plus spectaculaires sont certainement celles d'Acidianus Filamentous Virus 1 (AFV1) (figure 2-B1) avec une forme de pince très élaborée [47]. Il s'agit de véritables « nanomachines », car ces pinces ont été observées en configuration refermée, accrochées aux pili de l'hôte.

Les membres des familles Rudiviridae et Lipothrixviridae possèdent neuf gènes en commun et il a été proposé de les regrouper dans un même ordre, Ligamenvirales [19]. Ce regroupement a été récemment corroboré par la résolution de la structure des protéines majeures de la nucléoprotéine d'un rudivirus [50] et d'un lipothrixvirus [51]. Ces protéines possèdent un repliement similaire correspondant à un nouveau fold, ce qui permet de définir une nouvelle lignée virale sur la base de structures conservées au niveau des protéines des virions.

Virus sphériques

Deux virus constituent la famille Globuloviridae et infectent des crénotes hyperthermophiles anaérobies de l'ordre Thermoproteales [52]. Les virions (diamètre 100 nm, figure 2-A8) consistent en une nucléoprotéine surenroulée, englobée par une enveloppe contenant des lipides.

Les autres virus de morphotype sphérique n'ont pas encore été classés. Sulfolobus turreted icosaedral virus (STIV) (figure 2-C2) et haloarcula virus (SH1) infectent respectivement des crénotes acidothermophiles et des haloarchées. Leurs virions partagent le même type d'architecture, retrouvée également chez certains bactériovirus et eucaryovirus (voir partie Évolution) : il s'agit de capsides protéiques icosaédriques encapsulant une membrane lipidique interne. STIV et SH1 sont tous deux virulents [53]. En revanche, leurs génomes sont différents, car celui de STIV est circulaire et celui de SH1 est linéaire, et aucune homologie de gènes n'a été détectée entre les deux virus.

Un dernier archéovirus de morphotype sphérique a été isolé récemment : il s'agit de halorubrum pleomorphic virus 1 (HRPV-1), l'unique archéovirus à ADN simple-brin [32, 33]. Ce virus infecte une haloarchée. Ses virions (44 × 55 nm) sont pléiomorphiques et contiennent des lipides (figure 3A et 3B). Son génome, d'environ 7 kb, est le plus petit génome d'archéovirus connu à ce jour (figure 3C).

Virus tête-queue

Archéovirus et bionanotechnologies

En collaboration avec deux équipes, l'une britannique l'autre américaine, notre laboratoire a participé à des études sur le virus SIRV2 (Rudiviridae), dont l'hôte acidothermophile est issu de sources hydrothermales terrestres d'Islande (pH ≈ 3, T ≈ 80 °C). Ses virions sont des tubes rigides, avec des petites fibres à chaque extrémité (figure 2-A6). Plus précisément, le corps des virions (23 × 900 nm) est constitué par un complexe nucléoprotéique enroulé en hélice, et la cavité intérieure a un diamètre de 6 nm. Les résultats ont démontré le fort potentiel de ce virus pour des applications en nanotechnologies [56]. En effet, le caractère très robuste des particules virales a d'abord été confirmé et mieux quantifié. Aucune diminution significative du titre infectieux viral n'a été constatée après plus de huit mois de stockage de virions à température ambiante, dans un tampon classique (données non publiées). Cela, étant donné le mode de propagation du virus, requiert l'intégrité de la structure des particules virales (en particulier, l'ADN viral seul n'est pas infectieux). De plus, les particules virales sont restées stables pendant les 150 heures de test dans des mélanges d'eau et de solvants (DMSO, éthanol) qui interviennent lors de procédures expérimentales en nanosciences (bioconjugaison, minéralisation). Puis, résultat très prometteur, il a été démontré des possibilités de bioconjugaison des particules virales, à des sites spécifiques et avec un contrôle spatial. Ainsi, des fonctions carboxylates et hydrates de carbone peuvent être utilisées pour de la bioconjugaison sur le corps des particules virales, tandis que des fonctions amines peuvent être utilisées pour de la bioconjugaison au niveau des fibres, c'est-à-dire aux extrémités des particules.

Ces résultats permettent d'envisager l'utilisation de particules virales fonctionnalisées comme des nanomatériaux de construction. D'une manière générale, l'assemblage de particules virales selon différents motifs élémentaires [57] peut permettre d'obtenir des matériaux aux propriétés physiques nouvelles, ou de réaliser différents objets, comme des micropuces et des nanocâbles. Dans le cas de SIRV2, les virions pourraient être assemblés par les côtés ou par les extrémités. Par ailleurs, la forme creuse des virions de SIRV2 est intéressante, car elle permet d'envisager la minéralisation de l'intérieur des particules virales, ou de tubes formés de protéines virales recombinantes, pour obtenir des nanocâbles de diamètre contrôlé et régulier.

D'autres virus linéaires ont déjà été étudiés très en détail dans le domaine des nanosciences. Il s'agit notamment de M13 (bactériovirus, famille Inoviridae) [58, 59] et de TMV (virus de plante, genre Tobamovirus) [60]. SIRV2, par ses propriétés biochimiques et physiques différentes, complète avantageusement ce panel de virus linéaires. La structure générale de SIRV2 ressemble très fortement à celle de TMV. Toutefois, TMV ne possède pas de fibres aux extrémités, ce qui est un désavantage pour la fixation du virion. En outre, TMV contient de l'ARN, ce qui laisse présager d'une moins grande stabilité que SIRV2, virus hyperthermophile à ADN. Enfin, les particules natives de TMV ne contiennent qu'un type de protéines, aussi, possèdent-elles un seul site de bioconjugaison, sans possibilité de contrôle spatial : on ne peut fonctionnaliser que le côté des virions, pas les extrémités. Ainsi, il a été nécessaire de partiellement désassembler les extrémités des virions de TMV pour pouvoir les fixer grâce à leur ARN [61].

Par rapport à M13, ce sont principalement la nature rigide, la forme évidée, la symétrie des extrémités et une plus grande simplicité qui différentient les virions de SIRV2. Les nanomatériaux obtenus à partir de ces deux types de virus pourraient donc avoir des propriétés distinctes, et cela pourrait également orienter vers des applications en partie différentes. Des anneaux composés d'une seule particule virale refermée sur elle-même ont par exemple été obtenus avec M13 [58], ce qui ne serait a priori pas envisageable avec SIRV2. Un autre exemple concerne la minéralisation : les virions de M13 ne possèdent pas de cavité, et c'est donc l'extérieur des virions qui est utilisé pour cette application, alors que dans le cas de SIRV2, l'intérieur des virions pourrait être exploité. D'une manière générale, M13 est beaucoup utilisé pour la liaison de ligands aux virions grâce à l'affichage de peptides d'ingénierie sur les protéines du manteau [59]. Par contre, les applications basées sur la bioconjugaison de particules par des méthodes chimiques ne sont pas décrites dans la littérature, selon nos connaissances ; SIRV2 semble au contraire très bien adapté à ces approches, en particulier pour les applications qui nécessiteraient un marquage identique aux deux extrémités des particules virales. Ainsi, des matériaux très réguliers et avec différentes porosités pourraient être obtenus en superposant différentes couches de virions assemblés par les extrémités ou par les côtés, ce que ne permettrait pas M13 (sa flexibilité pourrait causer une moins grande régularité et précision) ni TMV (extrémités non fonctionnalisables). On pourrait aussi envisager de combiner des particules de M13 et SIRV2 pour des applications électroniques ou pour l'assemblage de cristaux liquides, etc.

En conclusion, pour SIRV2, la première étape a été réalisée, c'est-à-dire la démonstration d'un fort potentiel. La collaboration se poursuit pour la mise en œuvre des prochaines étapes.

Mécanismes de sortie des virions originaux

L'infection induit l'apparition d'ultrastructures cellulaires pyramidales localisées au niveau de l'enveloppe cellulaire et pointant vers l'extérieur ; probablement plus d'une dizaine de ces pyramides apparaissent sur chaque cellule infectée (figure 4, A2, B2). Ces ultrastructures aux traits anguleux contrastent fortement avec les formes lobées des cellules de Sulfolobus (figure 4, A2-A4, B2-B4). En outre, au niveau de ces pyramides, le S-layer est absent (figure 4, A4, B4) (le S-layer est un réseau cristallin de protéines qui recouvre la membrane plasmique chez Sulfolobus et d'autres archées et bactéries.) Les structures pyramidales, bien qu'induites par l'infection, sont distinctes des virions eux-mêmes.

En fin de cycle infectieux, les virions préalablement assemblés dans le cytoplasme (figure 4, A3, B3 et A5, B5) sortent des cellules grâce à l'ouverture des structures pyramidales, ce qui crée des brèches circulaires localisées dans l'enveloppe cellulaire (figure 5, A2, B3). Aussi, après la sortie des virions, les cellules lysées persistent dans les cultures sous la forme de sphères vides criblées des trous apparus aux endroits où se trouvaient les structures pyramidales (figure 4, A6, B6). L'enveloppe cellulaire, qui consiste en la membrane et le S-layer, doit être très robuste. Sa persistance après la lyse est donc directement liée à sa nature et au mode d'extrusion des virions, mais ne doit pas présenter d'avantage particulier pour le virus.

On peut remarquer des différences d'aspects entre les pyramides induites par STIV et SIRV2 (figure 5). Dans le cas de STIV, la base de la pyramide semble être une étoile (base concave, figure 5-A1), tandis que pour SIRV2, la base semble être un polygone régulier (forme convexe, figure 5, B1-B2). Ces deux ultrastructures pourraient cependant avoir une symétrie d'ordre 7. Cela reste à confirmer et serait intéressant, car assez rare dans le monde vivant.

Les similarités observées entre ces mécanismes de perforation de l'enveloppe cellulaire sont d'autant plus remarquables que STIV et SIRV2 sont des virus bien différents (outre les quelques points communs mentionnés au premier paragraphe de cette partie). Ainsi, les virions de STIV sont sphériques, avec une structure complexe (membrane interne) ; ceux de SIRV2 sont en forme de baguette, avec une seule protéine structurale majeure et absence de lipides. Le génome de STIV est circulaire tandis que celui de SIRV2 est linéaire (tableau 1). STIV et SIRV2 partagent toutefois trois gènes homologues qui n'ont pas de fonction putative clairement identifiée. Il sera intéressant d'identifier les mécanismes moléculaires impliqués dans l'apparition des structures pyramidales, et de les comparer d'un virus à l'autre. Par ailleurs, selon les connaissances actuelles, les virus de crénotes sont rarement virulents [19], et il serait utile d'évaluer la fréquence de ce mode de sortie de virions, qui implique nécessairement la mort cellulaire.

Ces travaux montrent tout l'intérêt d'étudier les relations hôte-virus chez les archées. En particulier, une piste à explorer concerne le rôle possible des protéines ESCRT-III/Vps4 au cours du cycle infectieux de certains virus d'archées. Chez les eucaryotes, le complexe ESCRT-III est en effet impliqué dans le processus de bourgeonnement de plusieurs virus enveloppés, dont HIV-1 [63]. Chez les archées, le rôle des protéines de type ESCRT-III est en cours de caractérisation. Certaines jouent un rôle important dans la division cellulaire et d'autres sont présentes dans les vésicules secrétées [11, 12]. Leur possible intervention au cours d'infections virales n'a pas encore été spécifiquement étudiée.

Liens entre plasmides et virus d'archées

Chez les crénotes hyperthermophiles du genre Sulfolobus, il existe des entités hybrides entre plasmides et virus. Deux ont été isolées jusqu'à présent, pSSVx [68] et pSSVi [69]. Leur court génome (environ 6 kb) peut être empaqueté dans des particules virales fusiformes et transmis à un nouvel hôte, à condition que la cellule qui les porte soit co-infectée par des virus spécifiques (SSV1 ou SSV2, famille Fuselloviridae), dits virus helper. En l'absence de ces virus helper, les entités hybrides ne peuvent se propager. Les génomes de pSSVx et pSSVi étant plus courts que ceux des virus helper (environ 6 et 15 kb respectivement), la taille des particules virales diffère selon que l'ADN d'un élément hybride ou l'ADN viral a été empaqueté (figure 6A). La plupart des génomes de pSSVx et de pSSVi sont apparentés à divers plasmides. Par exemple, pSSVx est apparenté à la famille de petits plasmides non conjugatifs de Sulfolobales, pRN (figure 6B). Toutefois, une fraction des génomes, l'équivalent d'un ou deux gènes, est apparentée aux fusellovirus (figure 6B). Ces gènes ne correspondent pas aux protéines structurales des fusellovirus et diffèrent chez pSSVx et pSSVi. Aussi, les détails des mécanismes d'empaquetage ne sont pas encore élucidés.

Chez les haloarchées, des gènes communs à certains virus, plasmides et hôtes, ont été observés à deux reprises. Le premier virus concerné est HRPV-1, à ADN simple-brin, sphérique (figure 3) [32, 33]. Sur ses neuf gènes, le premier est apparenté à des gènes de plasmides impliqués dans leur réplication par cercle roulant. Les trois suivants sont apparentés à un bloc de trois gènes du plasmide d'haloarchée, pHK2. Enfin, les quatre suivants sont apparentés à une région du génome viral de His2, salterprovirus (ADN double-brin, fusiforme) infectant une haloarchée. Des régions apparentées à ce bloc de quatre gènes sont également retrouvées dans le génome de deux espèces d'haloarchées. En résumé, le génome de HRPV-1 semble être une chimère de génome plasmidique et de génome viral, et la partie virale est retrouvée sous forme intégrée dans des espèces proches de l'hôte du virus. Le second cas [70] concerne le virus d'haloarchée icosaédrique SH1. Au sein de son génome se trouvent trois gènes codant pour deux protéines majeures de capside et pour une ATPase putative. Ces gènes de SH1 ont des homologues à la fois dans le plasmide d'haloarchée pHH205, dans le génome d'un virus de bactérie thermophile du genre Thermus, et enfin dans un provirus putatif d'une haloarchée du genre Haloarcula. Ces gènes présents donc chez virus et bactéries thermophiles, d'une part, et virus et archées halophiles extrêmes, d'autre part, pourraient refléter l'un des nombreux transferts horizontaux ayant eu lieu entre archées et bactéries thermophiles.

Ces multiples exemples illustrent le fait que des événements de recombinaison surviennent fréquemment entre virus, plasmides et hôtes, chez les archées. Ils mettent également en évidence des liens de parenté entre virus et plasmides. Des travaux de bio-informatique récemment publiés [71] ont confirmé qu'un ensemble important de gènes sont partagés entre hôtes, virus et plasmides. Des clusters de gènes de composition atypique ont été identifiés dans un grand nombre de génomes d'archées et de bactéries. Ces clusters sont nombreux au point de constituer une fraction non négligeable des gènes cellulaires. Leur analyse approfondie a montré que la plupart d'entre eux correspondent vraisemblablement à des plasmides ou des virus récemment intégrés aux génomes cellulaires. Un point intéressant est l'impossibilité de trancher entre origine virale ou plasmidique pour environ un tiers des clusters. Notamment, beaucoup de clusters des génomes de Sulfolobales sont apparentés à la fois à des plasmides et des virus. Cela renforce la notion d'existence d'un important pool de gènes communs aux virus et plasmides, en particulier chez les archées.

Des liens entre plasmides et virus d'archées existent également en termes de relations avec l'hôte. Dans notre unité, il a été découvert que le virus AFV1, infectant des crénotes acidothermophiles de l'ordre Sulfolobales (genre Acidianus), provoque la perte du plasmide conjugatif pAH1, présent dans les cellules non infectées [72]. Ainsi, la forme circulaire du plasmide (non intégrée au génome de l'hôte) disparaît progressivement et totalement après l'infection, alors que les quantités d'ADN viral intracellulaire augmentent. Il semble donc y avoir une incompatibilité entre les deux éléments génétiques. L'exclusion d'un élément génétique préalablement présent dans la cellule par un élément génétique nouvellement arrivé n'avait encore jamais été observée à notre connaissance.

Par ailleurs, il existe chez les archées et les bactéries un système général de défense qui cible aussi bien les plasmides que les virus. Ce système qui permet l'acquisition de la résistance est basé sur une forme d'ARN interférence, sans être toutefois apparenté au système d'ARN interférence des eucaryotes. Chez les archées et les bactéries, le mécanisme repose sur les clustered regularly interspaced short palindromic repeats (CRISPRs) [73], des régions des génomes consistant en une alternance de courtes séquences répétées (environ 25-50 pb), et de courtes séquences variables (quelques dizaines de paires de bases également). Une analyse récente du contenu des CRISPRs de crénotes acidothermophiles (ex. : ordre des Sulfolobales) a montré que plus de 3 000 séquences variables sont présentes dans l'ensemble des génomes concernés [74]. Environ 30% de ces courtes séquences sont d'origine virale ou plasmidique : environ 300 sont apparentées à d'importantes familles de plasmides et environ 850 sont apparentées à différents virus de crénotes acidothermophiles, une même séquence pouvant être apparentée à différents éléments. Ces résultats confortent bien la ressemblance entre les relations hôte-virus et les relations hôte-plasmide.

En conclusion, les interactions entre hôtes, virus et plasmides, chez les archées, sont importantes, riches et complexes. Elles ont certainement joué un grand rôle au cours de l'évolution des archées. L'observation d'entités hybrides entre plasmides et virus et d'une gradation de ressemblance entre ces différentes entités (ex. : absence ou présence de capside, capacité ou incapacité à se propager, ADN simple-brin ou double-brin) suggère que la frontière entre ces deux groupes est très ténue et qu'ils forment un « super-groupe » d'éléments extrachromosomiques apparentés, au sein duquel les échanges génétiques sont importants. Chez les bactéries, les liens évolutifs entre virus et plasmides pourraient être similaires d'après les résultats de l'étude in silico [71].

Évolution

Tout d'abord, les virus auraient une origine très ancienne et seraient antérieurs à LUCA [19, 22]. En effet, des protéines de capsides et de réplication homologues se retrouvent chez des virus infectant des hôtes appartenant à des domaines cellulaires différents, ce qui suggère l'existence de virus à l'époque où ces trois domaines ont commencé à diverger [19]. Deux lignées virales définies par la structure de leurs protéines de capside ont été décrites jusqu'à présent pour les virus à ADN. La première correspond à des capsides icosaédriques et regroupe les virus de la famille Tectiviridae chez les bactéries, le virus STIV chez les archées, et les virus de la famille Adenoviridae ainsi que les large nucleocytoplasmic DNA viruses (NCLDV) chez les eucaryotes. Elle est caractérisée par la présence dans la protéine majeure de leurs capsides d'un repliement spécifique appelé le double jelly-roll fold (du nom d'une pâtisserie anglaise, le roulé à la gelée). Il faut noter qu'un repliement de ce type est également présent dans les protéines de capside d'un virus à ARN, et que des repliements apparentés mais plus simples single jelly-roll fold sont présents dans les protéines de capside de nombreux virus à ARN, ce qui suggère une origine très ancienne de ce type de capside. Les virions de ces virus possèdent souvent une membrane lipidique interne et ces virus partagent un même type d'ATPase impliquée dans l'empaquetage de l'ADN. La seconde grande lignée virale regroupe les virus de l'ordre Caudovirales, qui infectent les bactéries et les archées, avec les herpèsvirus (famille Herpesviridae), qui infectent les eucaryotes. Cette seconde lignée se caractérise par une protéine majeure de capside présentant un repliement de type Hong-Kong, du nom du premier bactériovirus dont la protéine de capside a vu sa structure résolue, HK97.

Des protéines de réplication homologues et spécifiquement virales se retrouvent également chez des virus infectant des organismes appartenant à des domaines cellulaires différents. Par exemple, des ADN polymérases homologues utilisant une protéine comme amorce, ce qui n'a pas d'équivalent chez les organismes cellulaires, sont codés par des bactériovirus (phi29), des eucaryovirus (famille Adenoviridae) et des archéovirus (famille Ampullaviridae, halovirus SH1). Toutefois, il faut noter que les lignées évolutives correspondant aux capsides et celles correspondant aux réplicons ne se recoupent pas. Ainsi, certains virus possédant une capside de la lignée jelly-roll et d'autres possédant une capside de la lignée Hong-Kong peuvent partager ce même type d'ADN polymérases. Cela montre que des recombinaisons entre gènes de morphogenèse et gènes de réplication ont pu donner naissance à de nouvelles lignées virales. Il est probable que de nouvelles lignées virales seront définies dans le futur, lorsque toutes les protéines de capside du monde viral auront été étudiées sur le plan structural. En particulier, les archéovirus et leurs virions aux morphotypes originaux devraient permettre de mettre en évidence de nouveaux types de repliements, signature de lignées virales anciennes. Récemment, un nouveau type de repliement a en effet été mis en évidence dans la protéine majeure des virions des familles Rudiviridae et Lipothrixviridae [51]. Ce repliement est toutefois pour le moment spécifique des archéovirus et plus précisément de l'ordre Ligamenvirales.

Si les virus étaient déjà présents à l'époque de LUCA, quand et comment sont-ils apparus ? Il est probable que les virus sont en fait apparus à l'époque où la biosphère était peuplée de cellules dont le génome était encore composé d'ARN, mais qui produisaient déjà des protéines complexes (autrement dit après l'apparition du ribosome). Les virus ont pu apparaître à partir de cellules à ARN qui ont inventé (ou recruté) le système du virion pour parasiter d'autres cellules à ARN et ont par la suite perdu la capacité de se diviser et de fabriquer leurs propres protéines. Alternativement, les virus ont pu se former à partir de réplicons présents dans des cellules à ARN et qui les ont inventés (ou recrutés) pour se propager sans avoir à attendre que les cellules ne se divisent. Dans les deux cas, l'étape clé a été l'invention des virions. Ceux-ci auraient pu apparaître à partir de mécanismes de protection transitoire des acides nucléiques (type sporulation) ou à partir de vésicules produites par les cellules à ARN [26, 75-77].

Si les premiers virus apparus étaient sans doute à ARN, tous les archéovirus connus actuellement ont des génomes à ADN. Comment ces derniers sont-ils apparus ? Selon une théorie, les virus auraient pu jouer un rôle clé dans la transition du monde à ARN vers le monde à ADN [78]. L'ADN est en effet une forme modifiée de l'ARN, et les virus sont connus pour modifier chimiquement leurs génomes pour les mettre à l'abri des défenses de l'hôte (par exemple des enzymes de restriction). Les premiers virus à ADN auraient ainsi pu infecter des cellules dont les génomes étaient encore à ARN.

Si l'apparition des virus a précédé l'émergence des trois domaines, comment expliquer les différences importantes qui existent aujourd'hui entre les archéovirus, les bactériovirus et les eucaryovirus ? Selon une hypothèse, trois pools de virus et de plasmides, généralement distincts, provenant de l'ancienne virosphère, auraient été sélectionnés au cours de l'émergence des trois domaines et auraient par la suite coévolué avec leurs hôtes. Ces trois pools auraient toutefois inclus certains virus apparentés par leur capside (type jelly-roll ou Hong-Kong) ce qui expliquerait la présence de ces repliements, aujourd'hui, dans les trois domaines. De nouveaux virus seraient ensuite apparus au sein de chaque domaine par recombinaison entre différents virus et plasmides, expliquant l'existence de familles de virus spécifiques pour les trois domaines du vivant (figure 1), [19]. La divergence progressive de ces groupes de virus et de leurs hôtes constituerait désormais un obstacle majeur à l'échange de matériel génétique entre les virus rattachés à des domaines différents.

Une exception à ce scénario pourrait correspondre aux virus tête-queue des familles Myoviridae et Siphoviridae, qui sont très répandus chez les bactéries et infectent également certains euryotes halophiles et méthanogènes. Dans ce cas, la ressemblance des virus infectant les deux domaines suggère la possibilité d'un transfert de ces virus des bactéries aux archées, d'autant plus que les euryarchées halophiles et méthanogènes sont riches en gènes d'origine bactérienne. On ne peut toutefois pas exclure qu'un ancêtre des Caudovirales infectait déjà l'ancêtre des archées et des bactéries. Des études de génomique comparée plus poussées seront nécessaires pour trancher entre les deux hypothèses.

Conclusion

Les connaissances encore limitées sur la biologie des archéovirus devraient se développer, par exemple concernant les caractéristiques des principales étapes des cycles d'infections (adsorption et pénétration dans la cellule, réplication du génome et production de protéines virales, assemblage et libération des virions). De grands projets de génomique structurale des archéovirus, engagés il y a quelques années par plusieurs laboratoires, devraient y contribuer : ils ont déjà produit des résultats, et il devrait être possible de dégager une vue d'ensemble d'ici quelques années. Par ailleurs, poursuivre l'exploration de la diversité des archéovirus et l'analyse de leurs génomes devrait nourrir encore les réflexions sur l'histoire évolutive du vivant et le rôle qu'y ont joué les virus. Cette thématique devrait prendre une importance croissante dans les années à venir, car il semble maintenant établi que les virus ont joué un rôle moteur dans l'évolution [79, 80].

Remerciements

Références

2 Woese CR, Kandler O, Wheelis ML. Towards a natural system of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria, and Eucarya. Proc Natl Acad Sci U S A 1990; 87: 4576-9.

3 Forterre P, Brochier C, Philippe H. Evolution of the Archaea. Theor Popul Biol 2002; 61: 409-22.

4 Forterre P, Gribaldo S, Brochier-Armanet C. Natural history of the Archaeal domain. In: Garrett R, Klenk HP, eds. Archaea: evolution, physiology and molecular biology. Oxford: Blackwell Publishing, 2007.

5 Barry ER, Bell SD. DNA replication in the Archaea. Microbiol Mol Biol Rev 2006; 70: 876-87.

6 Werner F. Structure and function of archaeal RNA polymerases. Mol Microbiol 2007; 65: 1395-404.

7 Gruber G, Marshansky V. New insights into structure-function relationships between archaeal ATP synthase (A1A0) and vacuolar type ATPase (V1V0). Bioessays 2008; 30: 1096-109.

8 Allen GS, Frank J. Structural insights on the translation initiation complex: ghosts of a universal initiation complex. Mol Microbiol 2007; 63: 941-50.

9 Lata S, Schoehn G, Solomons J, Pires R, Gottlinger HG, Weissenhorn W. Structure and function of ESCRT-III. Biochem Soc Trans 2009; 37: 156-60.

10 Wollert T, Yang D, Ren X, Lee HH, Im YJ, Hurley JH. The ESCRT machinery at a glance. J Cell Sci 2009; 122: 2163-6.

11 Ghazi-Tabatabai S, Obita T, Pobbati AV, et al. Evolution and assembly of ESCRTs. Biochem Soc Trans 2009; 37: 151-5.

12 Lindas AC, Karlsson EA, Lindgren MT, Ettema TJ, Bernander R. A unique cell division machinery in the Archaea. Proc Natl Acad Sci U S A 2008; 105: 18942-6.

13 Koga Y, Morii H. Recent advances in structural research on ether lipids from archaea including comparative and physiological aspects. Biosci Biotechnol Biochem 2005; 69: 2019-34.

14 Koga Y, Nishihara M, Morii H, Akagawa-Matsushita M. Ether polar lipids of methanogenic bacteria: structures, comparative aspects, and biosyntheses. Microbiol Rev 1993; 57: 164-82.

15 Albers SV, Szabo Z, Driessen AJ. Protein secretion in the Archaea: multiple paths towards a unique cell surface. Nat Rev Microbiol 2006; 4: 537-47.

16 Chaban B, Ng SY, Jarrell KF. Archaeal habitats-from the extreme to the ordinary. Can J Microbiol 2006; 52: 73-116.

17 Valentine DL. Adaptations to energy stress dictate the ecology and evolution of the Archaea. Nat Rev Microbiol 2007; 5: 316-23.

18 Zillig W, Kletzin A, Schleper C, et al. Screening for Sulfolobales, their plasmids and their viruses in Icelandic solfataras. System Appl Microbio 1994; 16: 609-28.

19 Prangishvili D, Forterre P, Garrett RA. Viruses of the Archaea: a unifying view. Nat Rev Microbiol 2006; 4: 837-48.

20 Geslin C, Le Romancer M, Gaillard M, Prieur D. Diversité virale associée aux écosystèmes hydrothermaux océaniques profonds et aux sources chaudes terrestres. Virologie 2005; 9: 357-66.

21 Porter K, Russ BE, Dyall-Smith ML. Virus-host interactions in salt lakes. Curr Opin Microbiol 2007; 10: 418-24.

22 Krupovic M, Bamford DH. Virus evolution: How far does the double beta-barrel viral lineage extend? Nat Rev Microbiol 2008; 6: 941-8.

23 Lawrence CM, Menon S, Eilers BJ, et al. Structural and functional studies of archaeal viruses. J Biol Chem 2009; 284: 12599-603.

24 Guillière F, Peixeiro N, Kessler A, et al. Structure, function, and targets of the transcriptional regulator SvtR from the hyperthermophilic archaeal virus SIRV1. J Biol Chem 2009; 284: 22222-37.

25 Claverie JM. Viruses take center stage in cellular evolution. Genome Biol 2006; 7: 110.

26 Forterre P, Prangishvili D. The origin of viruses. Res Microbiol 2009; 160: 466-72.

27 Brochier-Armanet C, Boussau B, Gribaldo S, Forterre P. Mesophilic crenarchaeota: Proposal for a third archaeal phylum, the Thaumarchaeota. Nat Rev Microbiol 2008; 6: 245-52.

28 She Q, Zhang C, Deng L, Peng N, Chen Z, Liang YX. Genetic analyses in the hyperthermophilic archaeon Sulfolobus islandicus. Biochem Soc Trans 2009; 37: 92-6.

29 Könneke M, Bernhard AE, de la Torre JR, Walker CB, Waterbury JB, Stahl DA. Isolation of an autotrophic ammonia-oxidizing marine archaeon. Nature 2005; 437: 543-6.

30 Prosser JI, Nicol GW. Relative contributions of archaea and bacteria to aerobic ammonia oxidation in the environment. Environ Microbiol 2008; 10: 2931-41.

31 Ackermann HW. 5,500 phages examined in the electron microscope. Arch Virol 2007; 152: 227-43.

32 Pietilä MK, Laurinavicius S, Sund J, Roine E, Bamford DH. The single-stranded DNA genome of novel archaeal virus halorubrum pleomorphic virus 1 is enclosed in the envelope decorated with glycoprotein spikes. J Virol 2010; 84: 788-98.

33 Pietilä MK, Roine E, Paulin L, Kalkkinen N, Bamford DH. An ssDNA virus infecting archaea: a new lineage of viruses with a membrane envelope. Mol Microbiol 2009; 72: 307-19.

34 Prangishvili D, Garrett RA, Koonin EV. Evolutionary genomics of archaeal viruses: Unique viral genomes in the third domain of life. Virus Res 2006; 117: 52-67.

35 Redder P, Peng X, Brugger K, Shah SA, Roesch F, Greve B, et al. Four newly isolated fuselloviruses from extreme geothermal environments reveal unusual morphologies and a possible interviral recombination mechanism. Environ Microbiol 2009; 11: 2849-62.

36 Tang SL, Nuttall S, Ngui K, Fisher C, Lopez P, Dyall-Smith M. Hf2: a double-stranded DNA tailed haloarchaeal virus with a mosaic genome. Mol Microbiol 2002; 44: 283-96.

37 Vestergaard G, Aramayo R, Basta T, et al. Structure of the acidianus filamentous virus 3 and comparative genomics of related archaeal lipothrixviruses. J Virol 2008; 82: 371-81.

38 Hatfull GF. Bacteriophage genomics. Curr Opin Microbiol 2008; 11: 447-53.

39 Häring M, Vestergaard G, Rachel R, Chen L, Garrett RA, Prangishvili D. Virology: independent virus development outside a host. Nature 2005; 436: 1101-2.

40 Nadal M, Mirambeau G, Forterre P, Reiter W-D, Duguet M. Positively supercoiled DNA in a virus-like particle of an archaebacterium. Nature 1986; 321: 256-8.

41 Letzelter C, Duguet M, Serre MC. Mutational analysis of the archaeal tyrosine recombinase SSV1 integrase suggests a mechanism of DNA cleavage in trans. J Biol Chem 2004; 279: 28936-44.

42 Serre MC, Letzelter C, Garel JR, Duguet M. Cleavage properties of an archaeal site-specific recombinase, the SSV1 integrase. J Biol Chem 2002; 277: 16758-67.

43 Bath C, Cukalac T, Porter K, Dyall-Smith ML. His1 and His2 are distantly related, spindle-shaped haloviruses belonging to the novel virus group, Salterprovirus. Virology 2006; 350: 228-39.

44 Geslin C, Gaillard M, Flament D, et al. Analysis of the first genome of a hyperthermophilic marine virus-like particle, PAV1, isolated from Pyrococcus abyssi. J Bacteriol 2007; 189: 4510-9.

45 Geslin C, Le Romancer M, Erauso G, Gaillard M, Perrot G, Prieur D. PAV1, the first virus-like particle isolated from a hyperthermophilic euryarchaeote, “Pyrococcus abyssi”. J Bacteriol 2003; 185 : 3888-94.

46 Häring M, Rachel R, Peng X, Garrett RA, Prangishvili D. Viral diversity in hot springs of Pozzuoli, Italy, and characterization of a unique archaeal virus, acidianus bottle-shaped Virus, from a new family, the Ampullaviridae. J Virol 2005; 79: 9904-11.

47 Bettstetter M, Peng X, Garrett RA, Prangishvili D. AFV1, a novel virus infecting hyperthermophilic archaea of the genus Acidianus. Virology 2003; 315: 68-79.

48 Bize A, Peng X, Prokofeva M, et al. Viruses in acidic geothermal environments of the Kamchatka peninsula. Res Microbiol 2008; 159: 358-66.

49 Häring M, Vestergaard G, Brugger K, Rachel R, Garrett RA, Prangishvili D. Structure and genome organization of AFV2, a novel archaeal lipothrixvirus with unusual terminal and core structures. J Bacteriol 2005; 187: 3855-8.

50 Szymczyna BR, Taurog RE, Young MJ, Snyder JC, Johnson JE, Williamson JR. Synergy of NMR, computation, and X-ray crystallography for structural biology. Structure 2009; 17: 499-507.

51 Goulet A, Blangy S, Redder P, et al. Acidianus filamentous virus 1 coat proteins: a helical fold spanning the filamentous archaeal viruses lineage. Proc Natl Acad Sci, U S A 2009; 106: 21155-60.

52 Häring M, Peng X, Brugger K, et al. Morphology and genome organization of the virus PSV of the hyperthermophilic archaeal genera Pyrobaculum and Thermoproteus: a novel virus family, the Globuloviridae. Virology 2004; 323: 233-42.

53 Brumfield SK, Ortmann AC, Ruigrok V, Suci P, Douglas T, Young MJ. Particle assembly and ultrastructural features associated with replication of the lytic archaeal virus sulfolobus turreted icosahedral virus. J Virol 2009; 83: 5964-70.

54 Meile L, Jenal U, Studer D, Jordan M, Leisinger T. Characterization of PsiM1, a virulent phage of Methanobacterium thermoautotrophicum Marburg. Arch Microbiol 1989; 152: 105-10.

55 Basta T, Prangishvili D. Nanobiotechnological potential of viruses of hyperthermophilic archaea. In: Robb F, Antranikian G, Grogan D, Driessen A, eds. Thermophiles: biology and technology at high temperatures. CRC press, 2007.

56 Steinmetz NF, Bize A, Findlay KC, et al. Site-specific and spatially controlled addressability of a new viral nanobuilding block: Sulfolobus islandicus rod-shaped virus 2. Adv Funct Mater 2008; 18: 3478-86.

57 Dujardin D, Mann S. Synthesis and assembly of nanoparticles and nanostructures using bio-derived templates. In: Mirkin CA, Niemeyer CM, eds. Nanobiotechnology II: More Concepts and Applications. Weinheim: Wiley-VCH, 2007.

58 Nam KT, Peelle BR, Lee S-W, Belcher AM. Genetically driven assembly of nanorings based on the M13 virus. Nano Lett 2004; 4: 23-7.

59 Nam KT, Kim DW, Yoo PJ, et al. Virus-enabled synthesis and assembly of nanowires for lithium ion battery electrodes. Science 2006; 312: 885-8.

60 Steinmetz NF, Evans DJ. Utilisation of plant viruses in bionanotechnology. Org Biomol Chem 2007: 2891-902.

61 Yi H, Rubloff GW, Culver JN. TMV microarrays: hybridization-based assembly of DNA-programmed viral nanotemplates. Langmuir 2007; 23: 2663-7.

62 Bize A, Karlsson EA, Ekefjard K, et al. A unique virus release mechanism in the Archaea. Proc Natl Acad Sci U S A 2009; 106: 11306-11.

63 Usami Y, Popov S, Popova E, Inoue M, Weissenhorn WG, Göttlinger H. The ESCRT pathway and HIV-1 budding. Biochem Soc Trans 2009; 37: 181-4.

64 Lipps G. Plasmids and viruses of the thermoacidophilic crenarchaeote Sulfolobus. Extremophiles 2006; 10: 17-28.

65 Prieur D, Erauso G, Geslin C, et al. Genetic elements of Thermococcales. Biochem Soc Trans 2004; 32: 184-7.

66 Erauso G, Marsin S, Benbouzid-Rollet N, et al. Sequence of plasmid pGT5 from the archaeon Pyrococcus abyssi: evidence for rolling-circle replication in a hyperthermophile. J Bacteriol 1996; 178: 3232-7.

67 Baliga NS, Bonneau R, Facciotti MT, et al. Genome sequence of Haloarcula marismortui: a halophilic archaeon from the Dead Sea. Genome Res 2004; 14: 2221-34; [Erratum in: Genome Res 2004].

68 Arnold HP, She Q, Phan H, et al. The genetic element pSSVx of the extremely thermophilic crenarchaeon Sulfolobus is a hybrid between a plasmid and a virus. Mol Microbiol 1999; 34: 217-26.

69 Wang Y, Duan Z, Zhu H, et al. A novel Sulfolobus non-conjugative extrachromosomal genetic element capable of integration into the host genome and spreading in the presence of a fusellovirus. Virology 2007; 363: 124-33.

70 Jalasvuori M, Jaatinen ST, Laurinavicius S, et al. The closest relatives of icosahedral viruses of thermophilic bacteria are among viruses and plasmids of the halophilic archaea. J Virol 2009; 83: 9388-97.

71 Cortez D, Forterre P, Gribaldo S. A hidden reservoir of integrative elements is the major source of recently acquired foreign genes and ORFans in archaeal and bacterial genomes. Genome Biol 2009; 10: R65.

72 Basta T, Smyth J, Forterre P, Prangishvili D, Peng X. Novel archaeal plasmid pAH1 and its interactions with the lipothrixvirus AFV1. Mol Microbiol 2009; 71: 23-34.

73 van der Oost J, Jore MM, Westra ER, Lundgren M, Brouns SJ. CRISPR-based adaptive and heritable immunity in prokaryotes. Trends Biochem Sci 2009; 34: 401-7.

74 Shah SA, Hansen NR, Garrett RA. Distribution of CRISPR spacer matches in viruses and plasmids of crenarchaeal acidothermophiles and implications for their inhibitory mechanism. Biochem Soc Trans 2009; 37: 23-8.

75 Forterre P. The origin of viruses and their possible roles in major evolutionary transitions. Virus Res 2006; 117: 5-16.

76 Forterre P. Origin of viruses. In: Mahy BWJ, Van Regenmortel MHV, eds. Encyclopedia of virology, 5 vols. Oxford: Elsevier, 2008.

77 Forterre P. Evolution, viral. In : Schaechter M, ed. The Encyclopedia of Microbiology, 3rd Edition. Oxford: Elsevier (in press).

78 Forterre P. The origin of DNA genomes and DNA replication proteins. Curr Opin Microbiol 2002; 5: 525-32.

79 Forterre P. Quand les évolutionnistes découvrent l'importance des virus (éditorial). Virologie 2007; 11: 5-12.

80 Forterre P, Prangishvili D. The great billion-year war between ribosome- and capsid-encoding organisms (cells and viruses) as the major source of evolutionary novelties. Ann N Y Acad Sci 2009; 1178: 65-77.