ARTICLE
Auteur(s) : Clémentine Allinne1, Pierre Maury1, Philippe
Debaeke1, Ahmad Sarrafi2, Philippe
Grieu1
1Université de Toulouse, INPT, UMR AGIR, ENSAT,
31326 Castanet Tolosan, France
2INRA, UMR AGIR, 31326 Castanet Tolosan, France
3Université de Toulouse, INPT, IFR 40, Laboratoire
SP2, ENSAT, 31326 Castanet Tolosan, France
Différentes stratégies agronomiques et génétiques ont été
envisagées pour améliorer la productivité du tournesol en présence
de contraintes thermiques et hydriques. Un programme a notamment
été développé dans le cadre du projet « Tournesol 2010 » afin
d'évaluer les possibilités d'une anticipation des dates de semis
dans le but d'accroître la productivité et d’esquiver la contrainte
hydrique. Le semis précoce du tournesol d'un à deux mois par
rapport à la période habituelle (avril dans le sud-ouest de la
France) induit une baisse significative de la température au moment
du semis et pendant les premiers stades de la croissance
végétative. La mise en œuvre de cette conduite culturale
et son évaluation reposent sur l'utilisation de variétés
spécifiquement adaptées aux basses températures.
La caractérisation de génotypes de tournesol adaptés à des
conditions de basses températures en début de cycle nécessite
d'analyser les effets de ces dernières sur les processus
physiologiques associés à la vigueur à la levée et à la tolérance
au froid afin de disposer d'indicateurs permettant de
caractériser une large gamme de matériels génétiques (population de
lignées en ségrégation, variétés…).
Après avoir présenté les principaux processus affectés par les
basses températures, différents indicateurs physiologiques seront
proposés au regard de cette analyse bibliographique pour
explorer des différences génotypiques d'adaptation au froid chez le
tournesol.
Processus physiologiques conditionnant la levée
du tournesol à basse température
La levée au champ dépend de l'interaction entre la graine et son
milieu, incluant de nombreux facteurs environnementaux dont
la température, l'humidité, la structure et la composition du
sol (Hatfield et Egli, 1974). La phase hétérotrophique se
décompose en deux phases physiologiques distinctes : les processus
de germination et d'élongation de l'hypocotyle.
La germination a lieu en trois temps : l'imbibition qui
correspond à l'hydratation de la semence en présence d'eau, la
germination stricto sensu et la phase de croissance durant laquelle
débute l'allongement de la radicule. La germination stricto
sensu et la croissance sont des processus qui ne mettent pas en jeu
les mêmes mécanismes régulateurs, la germination stricto sensu est
beaucoup plus sensible aux facteurs du milieu comme la température
(Côme and Corbineau, 1998). La température intervient
directement en agissant sur la vitesse des réactions biochimiques
dans la graine, une augmentation de température accélère la
germination. À basse température, le processus de germination est
plus lent qu'à température optimale en raison des nombreux
processus métaboliques impliquant des réactions enzymatiques
réduites avec le froid. La courbe de réponse de vitesse de
germination en fonction de la température permet de déterminer
trois températures caractéristiques de chaque espèce et/ou
variété : la température minimale de germination ou température de
base (Tb) en dessous de laquelle la vitesse de germination est
nulle, la température optimale à laquelle la vitesse de germination
est la plus élevée et la température maximale à partir de
laquelle la vitesse de germination est nulle. Ces trois
températures sont appelées températures cardinales pour la
germination. La disponibilité en eau va également influencer
la vitesse de germination. Un déficit hydrique va augmenter le
temps nécessaire à la germination, et il existe pour chaque espèce
une valeur seuil ou « potentiel hydrique de base » en dessous de
laquelle la germination n'a plus lieu (Durr et al., 2001).
L'action combinée du potentiel hydrique et de la température a
conduit au concept de temps hydrothermique (Alvarado et Bradford,
2002). Mais sans contrainte hydrique, le modèle temps thermique est
suffisant pour estimer la Tb de germination (Benech-Arnold et
Sanchez, 1995).
Comme pour la phase de croissance de la radicule, la température
influence la vitesse d'élongation de l'hypocotyle, et il existe
une température minimale de croissance de l'hypocotyle. Cette
Tb est très variable entre espèces, elle a été par exemple estimée
à 9 °C chez le maïs (Blacklow, 1972) et à 1,4 °C
chez l'oignon (Wheeler et Ellis, 1991). Ce caractère présente
également une variabilité intraspécifique comme cela a été montré
chez la luzerne avec des valeurs variant entre 5,5 à
7,5 °C selon les génotypes (Brunel et al., 2009). Chez le
tournesol, la variabilité génétique de composition des graines
pourrait contribuer à modifier la réponse des processus de
germination et d'élongation à la température. À notre connaissance,
les températures de base de germination et d'élongation de
l'hypocotyle ne sont pas rapportées dans la littérature pour le
tournesol.
Impact des basses températures
sur le fonctionnement photosynthétique
des plantes
La photosynthèse se déroule en deux phases distinctes : la phase
photochimique durant laquelle l'énergie lumineuse est captée puis
transformée en ATP et pouvoir réducteur et le cycle de Calvin
qui correspond à la phase de fixation du carbone et permet la
synthèse de sucre. Les basses températures affectent la phase
photochimique en réduisant la capacité de transfert des électrons
via la chaîne de transporteur d'électrons et réduisent également
la fixation du carbone qui s'effectue par le biais de
réactions biochimiques dont l'activité diminue avec la température
(Ensminger et al., 2006). Cette altération du fonctionnement
photochimique peut conduire à l'accumulation de ROS (reactive
oxygen species), molécules toxiques pour la plante. Si la quantité
de ROS formée est supérieure à la quantité détruite via le
système antioxydant, les ROS occasionnent des dégâts au sein de la
cellule en dégradant les pigments, les membranes des thylakoïdes,
les protéines et les enzymes clés du métabolisme carboné.
Ces dommages, plus ou moins rapidement réversibles, peuvent
accentuer les phénomènes de photo-inhibition (Allen et Ort, 2001).
Il existe plusieurs types de réponses de la plante pour limiter
la photo-inhibition en condition de basses températures. À
l'échelle des photosystèmes, l'ajustement de la quantité d'énergie
lumineuse absorbée peut se faire par la modification de la
composition en pigments, qui constitue un mécanisme majeur
d'acclimatation au froid (Fryer et al., 1995) : production
d'anthocyanes, modification du ratio entre chlorophylle a et b mais
surtout de la proportion en caroténoïdes (β-carotène, lutéine
et xanthophylles) qui jouent un rôle important dans la dissipation
de l'excès d'énergie lumineuse sous forme de chaleur (Verheul
et al., 1995). Au niveau du cycle des xanthophylles, la
zéaxanthine est principalement impliquée dans la dissipation
thermique de l'énergie en permettant de désexciter
les chlorophylles a (Montané et al., 1999; Demmig-Adams
et Adams, 1996). D'autres mécanismes permettent également de
limiter les risques de photodommages à basse température, comme le
transport cyclique des électrons et la synthèse de molécules
antioxydantes (comme le glutathion) impliquées dans la destruction
des ROS.
Impact des basses températures sur la stabilité
des membranes cellulaires et l'état hydrique
des tissus
Les températures basses induisent une déstabilisation des membranes
plasmiques (Murata et Los, 1997). La fluidité des
membranes cellulaires dépend de leur composition lipidique et du
degré de saturation des acides gras. Le froid a une action
directe sur l'ensemble des membranes cellulaires (plus les acides
gras sont saturés, plus ils seront rigidifiés par le froid).
Le froid, comme la salinité ou la sécheresse, provoque
également une diminution du contenu relatif en eau des cellules
(Maury et al., 2000, Kacperska, 2004, Poormohammad Kiani
et al. 2007a, 2007b). La déshydratation des cellules peut
conduire à la perte de turgescence. Il existe des
relations étroites entre ces trois événements primaires.
La déstabilisation des membranes plasmiques a pour conséquence
une perte d'électrolytes (dont les ions Ca2+) à travers
la membrane plasmique qui contribue à la perte de turgescence
(Campos et al., 2003) et une altération du fonctionnement des
protéines membranaires comme les plastoquinones, favorisant
ainsi les processus de photo-oxydation (Gombos et al.,
1994).
Ces événements primaires de réponse au froid provoquent donc des
dommages, plus ou moins sévères en fonction de l'intensité du
stress, sur le fonctionnement physiologique de la plante.
Ils contribuent par ailleurs à l'induction des voies de
signalisation et à l'activation des gènes impliqués dans les
mécanismes d'acclimatation aux basses températures (Hewezi
et al., 2006). L'acclimatation au froid induit une
augmentation de la concentration en sucre intracellulaire
(Guinchard et al., 1997). Ces sucres permettent de
réguler la pression osmotique et de diminuer le point de
congélation de la cellule (Koster et Lynch, 1992). Les sucres
(saccharose, glucose, fructose) ne sont pas les seules molécules
impliquées dans la régulation de l'état hydrique (Yelenosky et Guy,
1989). La proline, la glycine-bétaïne ou les polyols sont
également des osmorégulateurs dont la synthèse est augmentée en
période d'acclimatation au froid (Xin et Browse, 2000).
La désaturation des lipides membranaires est également un des
processus majeurs dans l'acclimatation au froid. Les acides
gras insaturés, plus fluides que les acides gras saturés à
basse température, permettent aux membranes de conserver leurs
propriétés, en particulier celles associées au fonctionnement
photosynthétique au niveau des thylakoïdes (Gombos et al.,
1994 ; Wada et al., 1994).
Indicateurs physiologiques pour caractériser
la croissance et la tolérance des génotypes
aux basses températures
Températures seuils de germination et d'élongation
de l'hypocotyle
Pour pouvoir représenter le processus de levée au champ et prédire
le temps de levée, il est nécessaire d'établir les
températures de base pour la germination et pour l'élongation de
l'hypocotyle qui sont deux processus indépendants sur lesquels la
température n'a pas le même impact (Bewley et Black, 1994). Angus
et al. (1980) furent parmi les premiers à proposer un modèle
(basé sur une régression linéaire) pour déterminer la réponse de la
phase de levée à la température chez plus de 40 espèces.
Ces travaux montrent que la Tb de levée présente une très
grande variabilité interspécifique (de 1,4 à 14,7 °C).
La Tb de levée estimée pour le tournesol est de 7,9 °C,
sans différenciation des processus de germination et d'élongation
de l'hypocotyle. Chez la luzerne, des différences génotypiques ont
cependant été observées pour les températures de base de la
germination et d'élongation de l'hypocotyle (Brunel
et al., 2009). Pour caractériser l'effet des basses
températures sur la levée chez le tournesol, ce qui n'a jamais été
publié à notre connaissance, il faudrait donc estimer les
températures de base spécifiques à la germination et à l'élongation
de l'hypocotyle pour une population présentant une diversité
génétique importante. Le taux final de germination à basse
température est un caractère qui pourrait être également évalué.
Les modèles écophysiologiques qui se sont intéressés à la
représentation de cette phase de croissance ont été principalement
développés à partir de sous-modèles décrivant chacun un processus
physiologique en fonction de la température (Blacklow, 1972 ;
Wanjura et al., 1970). La relation entre la vitesse de
germination et la température a souvent été décrite par un
modèle linéaire (Moot et al., 2000 ; Steinmaus et al.,
2000). La vitesse d'élongation de l'hypocotyle a également été
décrite par une fonction linéaire du temps (Hatfield et Egli, 1974
; Wheeler et Ellis, 1991). La régression linéaire présente
l'avantage de pouvoir déterminer facilement un paramètre clé
souvent discuté dans la littérature, la « Tb » (de germination et
d'élongation de l'hypocotyle). La Tb (en °C) se calcule à partir
des deux paramètres b0 et b1 de la régression
linéaire décrite par l'équation 1 où v est la vitesse (en
j–1) du processus physiologique analysé (germination ou
élongation) et T la température (en °C) (Angus et al., 1980) :
Paramètres photosynthétiques relatifs à la croissance
à basse température
L'effet des basses températures sur le fonctionnement
photosynthétique peut être analysé à partir de la technique de
fluorescence chlorophyllienne. À partir de différentes mesures
d'émission de la fluorescence chlorophyllienne déterminées dans des
conditions d'éclairement particulières, plusieurs paramètres
relatifs à la phase photochimique de la photosynthèse peuvent être
déterminés. L'efficience photochimique potentielle des
photosystèmes II (ΦP), le rendement quantique du transport non
cyclique des électrons sous éclairement (ΦPSII), les quenchings
photochimique (qP) et non photochimique (NPQ) sont des paramètres
largement utilisés dans la littérature comme indicateurs de
tolérance au froid (Fracheboud et al., 2004 ; Groom et Baker,
1992 ; Krause, 1988 ; Lee et al., 2002 ; Verheul et al.,
1995). Une réduction permanente de ΦP permet de mettre en évidence
les dommages causés par la photo-inhibition (Maury et al.,
1996 ; Gouallec et al., 1991 ; Jompuk et al., 2005) et la
mesure du ΦPSII permet d'évaluer la réduction de l'activité
photosynthétique liée aux basses températures (Fracheboud
et al., 2004 ; Fryer et al., 1998). Des zones
chromosomiques impliquées dans le contrôle de ces paramètres de
fluorescence ont été identifiées chez le tournesol (Poormohammad
Kiani et al., 2008).
La modification de la composition en pigments observée en
réponse aux basses températures est caractérisée par une diminution
de la quantité de chlorophylles au profit des caroténoïdes. Elle
peut être directement évaluée par dosage (Fracheboud
et al., 2004 ; Leipner et al., 1999 ; Verheul
et al., 1995), mais peut également être estimée par une
mesure simple, rapide et non destructive : l'indice SPAD à l'aide
d'un chlorophyllmètre (Fracheboud et al., 2004 ; Jompuk
et al., 2005 ; Lee et al., 2002). Le principe
d'analyse est la mesure de la transmittance lumineuse à deux
longueurs d'ondes : le rouge (650 nm) et le proche infrarouge (950
nm). En optique, la transmittance T d'un matériau correspond à la
fraction de l'intensité lumineuse le traversant : T = I/Io où Io
est l'intensité incidente et I est l'intensité sortante.
Indicateurs de tolérance au froid : potentiel
osmotique et stabilité des membranes cellulaires
L'accumulation de solutés intracellulaires liée au processus
d'acclimatation au froid peut être mesurée de façon directe en
réalisant un dosage des sucres solubles ou d'autres osmolytes
comme les ions inorganiques et métabolites tels que la
glycine-betaïne et la proline (Hekneby et al., 2006 ; Koster
et Lynch, 1992). Le potentiel osmotique foliaire est une
mesure plus globale qui permet de révéler des modifications de
concentration en solutés intracellulaires en réponse aux
basses températures (Guinchard et al., 1997).
La mesure du potentiel osmotique réalisée après réhydratation
de la plante permet de déterminer l'ajustement osmotique
(accumulation active de solutés) réalisé par la plante en période
d'acclimatation au froid (Yelenosky et Guy, 1989).
La perte de stabilité des membranes cellulaires, induite par les
basses températures, se traduit par une fuite du contenu
intracellulaire vers le milieu extracellulaire. Cette perte
d'électrolytes peut être estimée en mesurant la conductivité d'une
solution dans laquelle une feuille a été immergée (la
conductivité électrique traduit la capacité d'une solution aqueuse
à conduire le courant électrique). La quantité d'électrolytes
perdue après un traitement au froid ramenée à la quantité totale
d'électrolytes contenue dans les cellules permet de calculer la
perte relative d'électrolytes. Une valeur élevée de ce pourcentage
traduit une forte fuite d'ions à travers les membranes donc des
membranes instables, affectées par le froid. La perte relative
d'électrolytes est un test couramment utilisé pour évaluer les
dommages causés par le froid sur les cellules, dans le cas de
températures basses positives (Campos et al., 2003 ; Janowiak
et al., 2003), et également pour des températures négatives
(Nunes et Smith, 2003).
Conclusion
Ces indicateurs communément utilisés pour mettre en évidence des
modifications physiologiques liées à la tolérance au froid, comme
les dégâts des membranes ou la capacité de croissance (taux de
chlorophylle, potentiel photochimique), mais également liées aux
mécanismes d'acclimatation au stress, comme le potentiel osmotique
à pleine turgescence, sont actuellement en cours d'évaluation chez
le tournesol. Les premiers résultats obtenus, suite à
l'analyse d'une population cartographiée de lignées recombinantes,
indiquent que le taux de chlorophylle apparaît comme un trait
génétiquement associé à la tolérance au froid chez le tournesol
(Allinne et al., 2009). Des zones chromosomiques
majeures, impliquées dans le contrôle de traits physiologiques
(QTLs) associés à la tolérance au froid, ont également été
identifiées. Dans une perspective de modélisation dynamique de la
réponse des génotypes de tournesol au semis précoce, une première
étape consistera à évaluer les formalismes du modèle SUNFLO
(Casadebaig, 2008) pour des semis précoces, en considérant plus
spécifiquement les processus physiologiques affectés par les basses
températures, puis, dans un second temps, il s'agira de compléter
le paramétrage actuel du modèle pour y intégrer les différences
génotypiques de réponse aux basses températures. L'analyse de
processus physiologiques clés vise également à identifier des
indicateurs d'évaluation de la variabilité génotypique pour la
tolérance au gel chez le tournesol. Ainsi, une méthodologie de
phénotypage intégrée, reposant sur un ensemble d’indicateurs
physiologiques clés et sur la modélisation dynamique de la réponse
des génotypes de tournesol au semis précoce, pourrait être
proposée.
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