ARTICLE
Auteur(s) : Valérie Hocher, Florence Auguy, Didier Bogusz, Patrick Doumas, Claudine Franche, Hassen Gherbi, Laurent Laplaze, Mariana Obertello, Sergio Svistoonoff
IRD 911 avenue Agropolis BP64501 34394 MONTPELLIER
France
Le monde est aujourd’hui confronté à un défi : augmenter la
production agricole pour couvrir les besoins croissants d’une
population mondiale en augmentation (6 à 8,3 milliards
d’individus d’ici 2030 selon la Food And Agriculture
Organisation (FAO)1), tout en s’adaptant aux changements
climatiques dont les effets, désormais sans ambiguïté, demeurent
mal connus sur le long terme. Les pays du Sud sont
particulièrement concernés, puisqu’une baisse des rendements
agricoles potentiels sera visible dans la plupart des zones
tropicales et subtropicales (Lobell et al., 2008). Jusqu’à
présent, la compensation des déficits minéraux des sols était
réalisée par l’apport d’engrais, en particulier d’engrais azotés
et/ou phosphatés. Cette stratégie est remise en question, en grande
partie à cause des effets néfastes de ces engrais chimiques sur
l’environnement et la santé des populations (Vance, 2001), mais
aussi à cause du prix croissant des énergies fossiles nécessaires à
leur synthèse.
De nouvelles stratégies sont nécessaires pour avoir une
production agricole suffisante et assurer la sécurité alimentaire
des populations tout en permettant une gestion durable des
écosystèmes. Beaucoup d’études sont d’ores et déjà en cours et des
solutions émergent, comme, par exemple, la sélection génétique de
variétés pouvant se développer dans des milieux défavorisés (Yan
et al., 2006), ou encore l’utilisation de la transformation
génétique pour introduire des gènes conférant une résistance à
certains stress environnementaux comme la salinité et la sécheresse
(Bhatnagar-Mathur et al., 2008). Certaines espèces végétales
ont, quant à elles, développé naturellement des stratégies
d’adaptation aux conditions abiotiques défavorables (Vance, 2001).
Un grand nombre d’espèces peuvent améliorer leurs capacités
d’absorption minérale en s’associant à des micro-organismes du sol,
tels que des champignons mycorhiziens, qui améliorent l’acquisition
de phosphore. Un autre exemple d’adaptation aux contraintes du sol
est donné par les symbioses fixatrices d’azote. En condition de
carence azotée, une association entre la plante et une bactérie
diazotrophe capable de fixer l’azote de l’air permet l’utilisation
au niveau de nodules racinaires de l’azote atmosphérique et, ainsi,
l’enrichissement des sols en forme azotée assimilable par les
plantes. Si la symbiose légumineuses-Rhizobium est la plus étudiée,
du fait de son importance agronomique (Vessey et al., 2004),
l’association entre les espèces actinorhiziennes et l’actinomycète
du sol Frankia est d’un intérêt capital pour l’environnement. En
effet, outre leur capacité à utiliser l’azote atmosphérique et à
enrichir en azote les sols où elles croissent, elles présentent
aussi des facultés d’adaptation aux sols pauvres et défavorisés et
sont considérées comme des espèces pionnières (Duhoux et Franche,
2003).
Symbiose actinorhizienne
Plantes actinorhiziennes et casuarinacées
Les plantes susceptibles d’établir une symbiose fixatrice d’azote
avec l’actinomycète du sol Frankia sont appelées plantes
actinorhiziennes. L’établissement de la symbiose implique le
développement d’un nouvel organe, l’actinorhize ou nodule
actinorhizien, qui est le site de la fixation d’azote atmosphérique
par le microsymbiote (Duhoux et al., 1996). Les plantes
actinorhiziennes sont des plantes pérennes ligneuses, à l’exception
du genre Datisca, et représentent environ 260 espèces,
réparties en 24 genres et huit familles d’angiospermes.
Réparties sur tous les continents (Duhoux et Franche, 2003), elles
constituent, après les légumineuses, le deuxième groupe de plantes
capables de fixer biologiquement l’azote atmosphérique (Wall, 2000)
et présentent un taux de fixation de l’azote équivalent à celui des
légumineuses. Du fait de leur association avec Frankia et des
champignons mycorhiziens, les plantes actinorhiziennes sont des
plantes pionnières qui colonisent des sols pauvres. Elles peuvent
faire face à une grande variété de stress tels qu’une forte
salinité, des pH extrêmes ou encore une forte teneur en métaux
lourds (Dawson, 1990 ; Spent et Parsons, 2000).
Parmi les plantes actinorhiziennes, la famille des Casuarinaceae
appartient à l’ordre des casuarinales. Elle compte quatre genres,
Allocasuarina, Casuarina, Ceuthostoma et Gymnostoma, et constitue
un groupe d’environ 90 espèces d’arbres et d’arbustes, dont
l’aire d’origine s’étend de l’Australie aux îles du Pacifique et au
Sud-Est de l’Asie (National Research Council, 1984).
Les Casuarinaceae possèdent des rameaux chlorophylliens
photosynthétiques et des feuilles réduites à des écailles
verticillées cornées, limitant la déperdition en eau et leur
permettant de survivre dans des climats chauds et secs (figure 1A). En association
avec Frankia et des champignons mycorhiziens, les Casuarinaceae
peuvent croître sur des sols marginaux carencés. Cette famille
comprend également des essences tropicales, subtropicales ou
méditerranéennes, adaptées à différents climats (arides à humides),
à différentes altitudes (0 à 3 000 mètres) et à
différents sols (acides à alcalins). L’ensemble de ces propriétés
facilite l’introduction de ces arbres en zone tropicale. Ainsi
Casuarina joue un rôle essentiel dans les zones tropicales : en
fixant l’azote, il contribue à la restauration de la fertilité des
sols.
La bactérie Frankia
Si le rôle écologique des plantes actinorhiziennes est connu depuis
longtemps, ce n’est qu’en 1978 qu’une culture pure de Frankia
a été isolée à partir de nodules d’une plante actinorhizienne,
Comptonia (figure
1B). Le premier isolement du symbiote de Casuarina
date quant à lui de 1982. Toutefois, il faut souligner qu’il reste
encore impossible d’isoler les Frankia à partir de certaines
familles de plantes actinorhiziennes. L’ADN des souches de Frankia
est caractérisé par un pourcentage en GC2 élevé, compris
entre 66 et 75 % et la taille du génome varie de 8,7 à
12 x 106 paires de bases (pb).
Des plasmides, dont la taille est comprise entre 7 à
190 kilobases (kb) ont été mis en évidence (Lavire et
Cournoyer, 2003).
Ce micro-organisme Gram + qui appartient à l’ordre des
actinomycétales et à la famille des frankiacées, se présente aussi
bien dans les nodules qu’à l’état libre, sous forme de filaments
septés dénommés hyphes (Simonet et al., 1990).
La connaissance de Frankia est limitée par l’absence de moyens
d’analyse génétique (Lavire et Cournoyer, 2003). Tous les essais de
transformation génétique basés sur l’électroporation, la
conjugaison ou la transduction ont échoué, de même que les systèmes
de mutagenèse par transposon (Cournoyer et Normand, 1992 ; Benson
et Sylvester, 1993 ; Myers et Tisa, 2003 ; Matsuo et al.,
2006). Des projets récents ont permis le séquençage de trois
souches de Frankia dont celle nodulant les Casuarinaceae (CcI3)
(Normand et al., 2007). L’analyse globale de ces données
devrait apporter des réponses sur la nature des gènes impliqués
dans le processus de nodulation avec la plante-hôte. Ainsi, on sait
d’ores et déjà que les Frankia ne possèdent pas d’homologues des
gènes Nod des bactéries Rhizobium.
Morphologie et développement du nodule
actinorhizien
Le nodule actinorhizien, appelé également actinorhize est formé sur
le système racinaire de la plante après un processus complexe
d’interactions cellulaires et moléculaires entre la plante-hôte et
Frankia (Duhoux et al., 1996, Franche et al., 1998).
Contrairement au nodule des légumineuses qui est un organe nouveau,
l’actinorhize s’apparente, par son origine et sa structure, à une
racine adventive modifiée (Pawlowski et Bisseling, 1996) (figure 1C). Une
analyse comparative des nodules actinorhiziens et de légumineuses
est présentée dans le tableau 1.
Dans la famille des Casuarinaceae, le premier signe de
l’interaction entre la plante et le micro-organisme est une
déformation des poils racinaires (figure 2A) (Duhoux
et al., 1996). Les hyphes de Frankia pénètrent ensuite
dans la zone de courbure en digérant localement la paroi des poils
racinaires (figure
2B). Le microsymbiote est alors encapsulé dans une
gaine constituée de polysaccharides d’origine végétale qui
s’apparente au cordon d’infection observé chez les légumineuses.
Suite à l’infection, des divisions cellulaires s’initient dans le
cortex de la racine, à proximité du poil racinaire infecté.
Ces divisions, ainsi que le grossissement des cellules
infectées, conduisent à la formation d’une protubérance appelée
prénodule (figure
2C). Peu après la formation du prénodule, un ou deux
primordia sont initiés à partir de cellules du péricycle de la
racine, en face de l’un des pôles de protoxylème.
Ces primordia s’apparentent à celles de racines latérales et
se développent, dans un premier temps, en étant dépourvus
d’endophytes, puis le microsymbiote envahit les tissus corticaux
(figure 2D).
Le développement du primordium infecté donne naissance au lobe
nodulaire qui se présente comme une structure oblongue avec un
cylindre central vascularisé non infecté, un tissu cortical
contenant des cellules infectées hypertrophiées et des cellules non
infectées, et un périderme (figure 2E).
Tableau 1 Analyse comparative des principales
caractéristiques des symbioses actinorhiziennes et des symbioses
Rhizobium-légumineuses (d’après Duhoux et al., 1996).Table 1.
Comparison between actinorhizal symbiosis and Rhizobium-Legumes
symbiosis (from Duhoux et al., 1996).
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Caractéristiques
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Plantes actinorhiziennes
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Légumineuses
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Plante-hôte
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Huit familles principalement ligneuses
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Une superfamille
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Microsymbiote
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Frankia, Gram +
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Rhizobium, Gram –
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Infection
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* Nature
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Poil racinaire ou intercellulaire
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Poil racinaire ou intercellulaire
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* Signaux émis par le microsymbiote
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Inconnus
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lipochito-oligosaccharides (LCO)
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Nodules
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* Types
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Avec racine nodulaire Sans racine nodulaire
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Nodule indéterminé allongé (NI)
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Nodule déterminé sphérique (ND)
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* Morphologie
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Multilobé Groupe de racines adventives
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Unilobé en général Excroissance du cortex de la racine
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* Anatomie
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système vasculaire central Cellules corticales infectées
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Vascularisation périphérique dans le cortex Zone centrale
infectée
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* Origine
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Péricycle
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Cortex interne (NI) Cortex externe (ND)
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* Structure du microsymbiote
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Hyphes ramifiées encapsulées dans un cordon d’infection
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Cordon d’infection, Multiplication des bactéries et endocytose
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* Fonctionnement
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Pérenne
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Pérenne ou annuel
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Les phases précoces de la symbiose
actinorhizienne
À l’heure actuelle, on dispose de très peu d’informations sur les
phases précoces du dialogue moléculaire qui s’établit entre Frankia
et les plantes actinorhiziennes (Laplaze et al., 2000a). Si
l’on observe une déformation des poils racinaires en présence de
Frankia ou d’un surnageant de culture de l’actinomycète, on ignore
toutefois la nature des facteurs déformants impliqués.
Des études effectuées chez l’aulne ont cependant montré que
ces facteurs sont thermostables, hydrophiles et résistants à un
traitement par la chitinase (Cérémonie et al., 1999).
Ces résultats suggèrent que les facteurs déformants produits
par l’actinomycète sont différents des facteurs Nod de Rhizobium.
Gènes impliqués dans la mise en place
de la symbiose actinorhizienne chez Casuarina
Au cours de la différenciation du nodule actinorhizien, un nombre
important de gènes – appelés nodulines actinorhiziennes – est
activé dans le nodule et différents travaux ont permis d’en
caractériser un certain nombre (Obertello et al., 2003 ;
Autran et al., 2006). Les nodulines précoces s’expriment
très tôt avant la fixation de l’azote et sont généralement
impliquées dans l’étape d’infection ou d’organogenèse du nodule.
Les nodulines tardives sont généralement impliquées dans les
activités métaboliques nécessaires au fonctionnement nodulaire.
La caractérisation fonctionnelle de certaines de ces nodulines
a pu être menée chez C. glauca, car c’est la seule espèce
actinorhizienne avec Allocasuarina qui peut être transformée
génétiquement (Franche et al., 1997). Depuis peu, une autre
espèce actinorhizienne, Datisca glomerata, a été transformée en
utilisant le système « hairy root » (Markmann et al. ; 2008) ; cela
devrait permettre de nouvelles caractérisations fonctionnelles.
Une noduline précoce : étude du gène de subtilase
Cg12 isolé de Casuarina glauca
Les protéinases à sérine de la famille des subtilisines sont
également appelées subtilases. Ces enzymes présentes chez tous
les organismes ont des rôles variés (Siezen et Leunissen, 1997).
Les subtilases de plantes interviendraient notamment dans la
maturation des fruits (Yamagata et al., 1994), la formation
des racines latérales (Neuteboom et al., 1999) ou encore la
réponse aux pathogènes (Jorda et Vera, 2000).
Cg12, un ADNc de 2645 pb codant pour une subtilase de
765 acides aminés, a été isolé à partir d’une banque d’ADNc de
nodules de C. glauca (Laplaze et al., 2000b). Une analyse
par Northern blot et par hybridation in situ a mis en évidence une
forte quantité de transcrits dans les nodules de Casuarina associés
à la zone d’infection (Laplaze et al., 2000b).
Une approche « Promoteur Cg12-gène rapporteur » a permis de
confirmer que l’expression de Cg12 était spécifiquement liée à
l’infection des cellules par Frankia et qu’elle débutait dès les
premières étapes de la symbiose lorsque l’actinomycète pénètre dans
les poils racinaires déformés (Svistoonoff et al., 2003).
L’activité du gène rapporteur sous contrôle du promoteur de
Casuarina est également associée à l’infection par Rhizobium, ce
qui indique l’existence d’une voie de transduction indépendante de
celle activée par les facteurs Nod (Svistoonoff et al.,
2004).
Des expériences d’immunolocalisation utilisant des anticorps
antiCG12 ont montré que la subtilase de Casuarina était
localisée dans les compartiments extracellulaires, au niveau des
parois et du matériel polysaccharidique qui entourent Frankia (S.
Svistoonoff et M. Nicole, communication personnelle). Ainsi, la
subtilase CG12 pourrait participer à la dégradation de
protéines associées à la paroi végétale pendant l’infection
bactérienne, permettant le remodelage des parois lors du passage
des cordons d’infection contenant Frankia ; elle pourrait aussi
participer à la maturation de protéines ou de peptides, donnant
naissance à des molécules bioactives faisant partie d’une cascade
de signalisation activée en réponse à l’infection bactérienne.
Une noduline tardive : cgMT1 un gène
de métallothionéine isolé de Casuarina glauca
et impliqué dans les réponses aux stress
Les métallothionéines sont des protéines de petit poids moléculaire
riches en cystéine et pouvant se lier aux métaux lourds. Elles sont
présentes dans une majorité d’organismes vivants, mais leur rôle
exact n’est pas encore établi. Elles auraient un rôle dans la
détoxification des métaux lourds au niveau des cellules mais aussi
comme antioxydant et seraient impliquées dans les réponses aux
stress (Cobbett et Goldsbrough, 2002 ; Hall, 2002).
CgMT1, codant pour une métallothionéine de type I, a été isolé
chez C. glauca. L’étude de ce gène a montré une expression
importante dans les nodules au niveau des cellules infectées par
Frankia (Laplaze et al., 2002). Une approche « promoteur
CgMT1-gène rapporteur » a confirmé cette spécificité d’expression.
Une construction promoteur « CgMT1-gène rapporteur gus » introduite
chez Arabidopsis a montré que l’expression de CgMT1 n’était pas
induite par les métaux lourds mais par des traitements oxydants
(H2O2), des blessures mécaniques et des
attaques pathogènes (Obertello et al., 2007). Il semble
donc que, chez C. glauca, les métallothionéines soient impliquées
dans les réponses aux stress avec un rôle antioxydant en protégeant
les cellules des formes réactives de l’oxygène (ROS). Ce rôle
serait important au niveau des cellules nodulaires fixatrices
d’azote, où des accumulations de ROS ont été montrées (Obertello
et al., 2007).
Analyse comparative des symbioses actinorhiziennes
et des symbioses Rhizobium-légumineuses
Un ancêtre commun prédisposé à la fixation
symbiotique de l’azote
La capacité de former des nodules racinaires fixateurs d’azote en
symbiose avec des bactéries du sol est limitée, dans l’état actuel
de nos connaissances, à certaines familles de plantes
(légumineuses, Parasponia et plantes actinorhiziennes).
Il existe une certaine similarité des modes d’infection dans
les différents groupes de plantes fixatrices d’azote. Cependant,
l’ontogenèse et la structure des nodules de légumineuses et de
non-légumineuses sont différentes (tableau
1) (Pawlowski et Bisseling, 1996). Une étude de phylogénie
moléculaire fondée sur le gène chloroplastique rbcl indique que ces
familles appartiennent à un même clade (Soltis et al., 1995)
et auraient donc un ancêtre commun. Du fait de la présence dans ce
clade de nombreuses familles de plantes non fixatrices d’azote, il
a été suggéré que cet ancêtre commun ne devait pas être lui-même
capable de réaliser une fixation symbiotique de l’azote et que la
capacité de former des nodules fixateurs d’azote racinaires serait
apparue de façon indépendante plusieurs fois au cours de
l’évolution (Soltis et al., 1995 ; Swensen, 1996).
CgSymRK : un gène commun aux endosymbioses
Dans les symbioses Rhizobium-légumineuses, les facteurs Nod
produits par la bactérie lors de l’interaction avec son hôte sont
perçus par la plante, déclenchant une cascade de réponses incluant
des changements de flux ionique, des oscillations calciques, des
modifications au niveau du cytosquelette, ce qui conduit à la
courbure du poil racinaire (Oldroyd et Downie, 2006).
De récents travaux ont permis d’identifier certains gènes de
cette voie de signalisation, notamment le gène SymRK, qui est aussi
impliqué dans la symbiose mycorhizienne (Stracke et al.,
2002).
Chez les plantes actinorhiziennes, peu de données existent sur
la voie de signalisation impliquée dans la perception des facteurs
déformants de la bactérie Frankia. De récentes recherches
développées chez C. glauca ont permis d’isoler CgSymRK, un gène
homologue de celui des légumineuses. La structure protéique de
ce récepteur kinase s’est révélée comparable aux SymRK décrits chez
les légumineuses, avec trois domaines riches en leucine, une région
transmembranaire et un domaine kinase à sérine/thréonine. Une
approche fonctionnelle par acide ribonucléique (ARN) interférent
(ARNi) développée chez Casuarina (Gherbi et al., 2008a) a
permis d’appréhender le rôle de CgSymRK au cours de la nodulation.
Les résultats ont montré que l’extinction de l’expression de
CgSymRK inhibait la nodulation, mais aussi la mycorhization chez
Casuarina glauca. Par ailleurs, des expériences de complémentation
utilisant des mutants symrk de lotier et le gène de Casuarina ont
abouti à la restauration de la nodulation et de la mycorhization
chez cette légumineuse. Ces résultats montrent donc l’implication
du gène SymRK dans la voie de signalisation menant à la symbiose
actinorhizienne et, plus encore, ils ont montré l’existence d’un
gène commun aux voies de signalisation des endosymbioses (Gherbi
et al., 2008b). Des travaux de recherche sont maintenant
entrepris sur d’autres gènes de la voie de signalisation.
Approche génomique de la symbiose
actinorhizienne
Plus de 40 000 Étiquettes de séquences exprimées (EST)
(séquençage Génoscope) ont été séquencées à partir de différentes
banques d’ADNc de Casuarina construites à partir des conditions
suivantes :
- i) racines témoins non infectées (gènes exprimés de manière
basale dans les racines) ;
- ii) racines prélevées 2, 4 et 7 jours après l’infection
par la bactérie ;
- iii) nodules fixateurs d’azote induits par Frankia ;
- iv) racines mycorhizées.
L’analyse globale de ces EST a permis d’observer les
caractéristiques générales de la base de données (Hocher
et al., 2006). Ainsi, pour chacune des banques, environ 90 %
des séquences analysées ont pu être validées. L’assemblage de ces
EST a permis la création d’une base de données d’environ
15 000 unigènes. Leur annotation a été réalisée avec le
logiciel Blast2GO (Conesa et al., 2005) et a permis une
classification selon le système Gene Ontology3. Une
fonction a pu être assignée pour environ 55 % des unigènes de
C. glauca, alors que 45 % des séquences ne présentent pas
d’homologie avec des séquences connues. Ce dernier résultat
est particulièrement intéressant, car ces 45 % de gènes inconnus
sont une source de gènes potentiellement impliqués dans la symbiose
actionorhizienne et non encore identifiés.
Nous avons aussi mis en évidence différentes séquences
correspondant à des nodulines actinorhiziennes : hémoglobine,
métallothionéine, subtilisine, rubisco activase, saccharose
synthase et protéine riche en glycine et en histidine. D’autres
séquences en liaison avec la voie de signalisation impliquée dans
la réception des signaux bactériens décrite chez les légumineuses
ont été trouvées (entre autres, les protéines kinase) et leur
caractérisation est entreprise.
L’analyse de ces banques est actuellement poursuivie et ces
unigènes sont utilisés pour la réalisation de puces à ADN.
Des analyses globales d’expression seront ainsi réalisées à
l’aide de sondes correspondant aux ARNm des racines et de
l’ensemble des organes dérivés des racines de Casuarina (nodules
fixateurs d’azote, ecto- et endomycorhizes). Cette étude devrait
permettre de dévoiler les programmes génétiques de la rhizogénèse
symbiotique et de la mycorhization. L’analyse comparative des gènes
exprimés lors des symbioses développées avec Rhizobium
(légumineuses et Parasponia) et Frankia (plantes actinorhiziennes)
devrait contribuer à comprendre ce qui a prédisposé leur ancêtre
commun à développer des nodules racinaires fixateurs d’azote.
Conclusion et perspectives
Les techniques de biologie moléculaire ont permis d’accomplir,
depuis une décennie, des progrès considérables dans la connaissance
des gènes végétaux exprimés lors de l’interaction symbiotique avec
l’actinomycète Frankia (Pawlowski et Bisseling., 1996 ; Franche
et al., 1998 ; Laplaze et al., 2000a). La mise au
point de systèmes de transformation génétique chez les
casuarinacées a ouvert la voie vers une analyse fonctionnelle des
gènes symbiotiques végétaux dans les plantes actinorhiziennes
(Franche et al., 1997 ; Franche et al., 1998, Gherbi
et al., 2008a). Malgré ces résultats, les phases précoces de
l’interaction entre la plante-hôte et Frankia restent méconnues :
on ignore quelle est la nature des signaux émis par le
micro-organisme conduisant à la déformation des poils racinaires et
aucun gène symbiotique exprimé lors des premières heures de
l’infection n’a pour l’instant été mis en évidence. L’approche
génomique en cours de développement devrait autoriser la
caractérisation de nouveaux gènes symbiotiques et la comparaison
des données génomiques obtenues pour Casuarina, avec celles
d’autres plantes actinorhiziennes (l’aulne, par exemple) et de
légumineuses modèles, ainsi que de symbioses mycorhiziennes,
devrait aider à la caractérisation de processus spécifiques à
chaque symbiose, mais surtout des processus génétiques communs mis
en œuvre lors des endosymbioses. Plus généralement, ces données
permettront de mieux comprendre l’évolution des endosymbioses au
sein du règne végétal.
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http://www.fao.org/french/newsroom/news/2002/7833-fr.html
2 Guanine et cytosine3 http://www.geneontology.org/
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